1、1底 泥 微生物在 红 树 林 生 态 系 统 中 的 作 用李 玫 廖宝文（中国林科院 热带林业研究所，广州 510520）章金鸿（广州市 环境保护科学研究所，广州 510620）摘要 微生物-营养物质-植物之间的紧密联系是红树林生态系统中营养物质保存和再循环的主要机制之一。生活在红树林群落中的具有高生产力和高多样性的微生物群落持续不断地将红树林凋落物转化成可被植物利用的氮、磷或其他营养物质。植物根系分泌物又为该系统中微生物和其他大型生物提供营养。本文综述了国外有关红树林生态系统中微生物的营养物质转化方面的研究结果，并且阐明了这些微生物对该系统生产力的重要贡献。为了更好地保护红树林生态系统，
2、维持和恢复微生物系统是十分必要的。而为红树林幼苗接种促进植物生长的菌种将有利于受损红树林区域的重建和红树林的人工营造。关键词 红树林 固氮 溶磷 光合细菌 硫酸盐还原作为热带亚热带海岸滩涂和河口海湾的一种特殊湿地生态系统，红树林生态系统具有很高的生态、社会和经济价值，尤其在固岸护堤、发展滩涂养殖与近海渔业、维持生物多样性、净化环境、提取海洋药物、发展生态旅游以及维持海岸带生态平衡等方面具有重大的价值 1。然而海岸带的不合理开发，已导致红树林面积急剧减少、种群衰退，20 世纪 50年代初期我国红树林面积约 5 万 hm2，而目前仅剩 1.5 万 hm2 左右，红树林造林、恢复、发展和保护已成为一
3、项十分紧迫的任务 2。在我国，对红树林生态系统的研究多以红树植物、鸟类、底栖动物等为对象，而对该系统中微生物方面的研究较少 3，4 。本文对近年来国内外关于红树林生态系统中微生物在营养物质转化方面的研究成果和相关应用技术进行了综述，以期为红树林资源的保护和可持续发展提供理论依据。1 红树林生态系统中的营养物质转化红树林通常被认为是营养较缺乏的生态系统，特别是 N、P 元素 5，6，7 。尽管如此红树林仍然具有高生产力，原因是红树林有一个非常有效的营养物质循环系统。红树林生态系统中营养物质转化主要依赖于微生物的活动 7,8。在热带红树林中，细菌和真菌占整个微生物生物量的 91%，藻类和原生动物分
4、别占 7%和 2%9。红树林底泥中存在一个非常活跃的高生产力的细菌群落 10，它们参与了大多数的能量流动和物质循环，并且具有碳库的功能 11。粘附在土壤颗粒上细菌自然死亡和溶解后，被新一代的细胞转化成新的细菌生物量或可溶性物质 9,12。通过消费在土壤间隙水中的可溶性有机碳，红树林底泥中的细菌种群防止了可溶性有机碳输入附近的生态系统如浮游食物链或邻近海岸区域 10,13。间隙水中的可溶性有机碳的浓度高于底泥中的，然而两者之间并不发生碳流动。尽管自由氨基酸在间隙水和表层潮汐水之间存在一个高的浓度梯度，但没有发现两者之间有氨基酸流动 14。这些观察表明在热带红树林中生活的细菌群落消费掉了溶解在间隙
5、水中的碳。2一个红树林生态系统中各种含氮化合物的去向和流动取决于这个系统的特性。如果氮在以 N2 的形态释放到大气中之前已被消耗掉，那么通过反硝化作用而损失的氮通常可忽略不计 15。在细菌和植物之间可能存在争夺有效氮的激烈竞争。来自底泥和含氮有机化合物降解的硝酸盐可能被细菌转化成铵离子，然后又被细菌和植物所同化。这个过程使氮元素在该生态系统中得以保存 16,17。在红树林生态系统中尽管无机氮转化的通量和速度是微小的，但还是有研究认为矿化作用和同化过程之间存在着紧密耦合 12。已观察到废水流入红树林生态系统可使反硝化作用速率提高，表明反硝化作用速率和氮含量之间存在一定相关性。无论是在水生或陆生热
6、带生态系统中，微生物群落的氮循环通常都是一个非常有效过程 17。红树林生态系统的恢复依赖于底栖微生物群落和它们的保存状况以及生化环境 12。在红树林的氮循环依赖于细菌的同时，细菌反过来也得益于它们与红树林植物的联系。有研究认为红树林植物根部渗出的营养物质可为生活在底泥和根际的细菌群落所利用12,18。在红树林底泥中，较高的细菌活性与植物的存在密切相关：1）在印度红树林中，种有植物的底泥里参与氮元素转化的细菌数量比没种植物的多 19；2）在佛罗里达的红树林中有植物的底泥中固氮速率通常高于没种植物的地方 20； 3）红树林底泥中高速率的硫酸盐还原作用与地下红树林根系有关，且相当于红树林净生产力的
7、3080%12。除了给微生物群落提供营养物质，植物还能改善土壤的理化性质。在印度的一个红树林生态系统中，植物缓解了因降雨而引起的土壤 pH 值和盐度变化。在雨季，没有生长植物的土壤比有红树林生长的土壤酸度更高。红树林植物也可以通过气生根对氧的吸收和扩散给厌氧的底部土壤提供氧气。有些红树林种类可氧化根际土壤，因而减轻了土壤中 H2S的不利影响。这些因植物而引起的土壤变化也影响到了根际某些特定微生物种群的繁殖。因此可以推断：在红树林生态系统中，由微生物和植物之间紧密联系而形成的营养循环使该系统中营养物质得以保存。2 红树林生态系统中的固氮微生物红树林生态系统中较高的固氮效率同以下因素有关：凋落的和
8、正在腐烂的叶片 20,21，气生根 20,22，根际土壤 6,20，树干 23，以及底泥中 20和覆盖在表层底泥上的氰细菌丛 22。红树林生态系统中乙炔还原速率(一种测量固氮速率的方法) 与有机质可用性之间存在着正相关关系。当正在分解的叶片给固氮过程提供了足够能量时，添加碳源并不会增加该叶片固氮效率。当碳源添入没有植物生长的底泥时，固氮作用的增加是明显的。因此红树林底泥中固氮作用极有可能是受到能量来源不足的限制。固氮所需的能量也可通过非固氮微生物群落分解叶片而获得。红树林水体中可溶性氮的含量也可能影响到固氮微生物的固氮量。已测得水体中有高含量的可溶性氮（达到 25mg/L）同时缺乏碳源时，白骨
9、壤（Avicennia marina）的底泥和根际的固氮效率较低 24。目前已从各种红树林种类的底泥、根际、根表面中分离出固氮细菌，包括 Azospirillum 属,Azotobacter 属,Rhizobium 属,Clostridium 属和 Klebsiella 属。这些细菌对任何的红树植物或红树林生态系统中其他 45 种植物都不具有专一性 25。从墨西哥的大红树、亮叶白骨壤、榄李（ Laguncularia racemosa 3）的根际分离出几种固氮菌株，其固氮能力与陆生环境中的固氮细菌如 Azospirillum spp.相似 6。在印度河口的红树林生态系统，有 7 种红树植物的根
10、部检测到有较高的固氮作用 5。佛罗里达的一处红树林中，所有 3 种红树植物的根部都有固氮作用，其生物固氮作用可满足 60%的氮需求量 20。在澳大利亚的一个红树林生态系统中，大约 40%的年氮需要量是由腐烂叶片、根际、表层底泥中的固氮作用提供的 26。无机氮可通过各种途径输入红树林生态系统，包括淡水输入，矿化作用，潮汐中溶解的或颗粒状营养物质，以及人为影响如农业灌溉和生活污水等 13。总之，固氮作用是红树林生态系统中主要的细菌活动，碎屑中的碳分解是由于硫酸盐还原细菌的作用。黑红树的气生根表面定居有各种微生物，主要是固氮和非固氮的氰细菌、硅藻、绿藻、细菌和真菌 22。在对萌芽白骨壤气生根上的氰细
11、菌群落的调查中发现，不同的细菌群落定居在不同位置。丝状氰细菌如 Lyngbya sp.和 Oscillatoria sp.主要定居在靠近底泥的气生根下部。气生根中部则定居有丝状固氮氰细菌如 Microcoleus sp. ，根的上部则定居有球状氰细菌如 Aphanothece sp. 22。在墨西哥某处红树林中经过一年的现场监测，显示夏季固氮效率比秋冬高出十倍。固氮作用的主要影响因素是光强和水温 22。在受控条件下，给黑红树的幼苗接种固氮丝状氰细菌 M. chthonoplastes，接种 6 天后根上布满具黏液鞘的氰细菌。接种了的幼苗其总氮含量明显高于未接种的 27。N 15 标记研究表明，
12、由 M. chthonoplastes 固定的氮主要被叶片吸收，但也出现在其他组织中。这些结果表明氰细菌和红树植物之间是互利的，建议在恢复和重建完全或部分被破坏的红树林时，利用氰细菌作为接种菌。3 红树林生态系统中的溶磷菌海水中丰富的阳离子使磷酸根离子沉降到红树林底泥的间隙水中，导致大部分磷酸根难以被植物体利用。溶磷菌（phosphate-solubilizing bacteria）作为可溶性磷酸的潜在提供者，将有益于红树植物。在墨西哥的干旱红树林生态系统中，已从黑红树植物的根部分离出 9种溶磷菌菌株：Bacillus amyloliquefaciens,B. atrophaeus,Paeni
13、bacillus macerans,Xanthobacter agilis,Vibrio proteolyticus,Enterobacter aerogenes;E. taylorae,Enterobacter asburiae 和Kluyvera cryocrescens;从白红树的根上分离出 3 种溶磷菌的菌株即：B.licheniformis,Chryseomonas luteola 和 Pseudomonas stutzeri28。在提供不溶性的磷酸钙条件下，生长在固体培养基上的菌落周围有菌圈形成，证实了这些菌种具有磷酸盐增溶活性。在离体条件下每升 B.amyloliquefacie
14、ns(108cfu/mL)细菌悬浮液中可溶解 400mg 磷酸盐，可在理论上满足一株小的陆生植物根际对磷酸盐的日需求。4 硫酸盐还原细菌红树林底泥主要由需氧表层和底部厌氧层组成。在需氧层有机质降解主要通过有氧呼吸，而在厌氧层则通过硫酸盐还原作用 18,29。在底部厌氧层中 CO2 释放几乎 100%依赖于硫酸盐还原作用 30。在佛罗里达的红树林，硫酸盐还原细菌是大红树和萌芽白骨壤根际环4境里为数最多的细菌群体，种群密度达 106cfu/mL 鲜重 20。在印度的果阿红树林地区，硫酸盐还原细菌大约是 103cfu/mL 底泥干重，其中主要是产孢菌 31。在墨西哥半干旱红树林中，从萌芽白骨壤根际分
15、离出 2 种硫酸盐还原细菌菌株。在果阿的红树林，8 种硫酸盐还原细菌被分离出来并且暂定为 4 个不同的属，即 Desulfovibrio desulfuricans, D. desulfuricans aestuarii, D. salexigens, D.sapovorons, D. orientis,Desulrotomaculum acetoxidans,Desulfosarcina variabilis, 和 Desulfococcus multivorans。 这些菌株可利用多种营养包括乳酸、醋酸、丙酸、丁酸盐（或酯）和苯甲酸盐。这种能利用各种不同基质的能力可使这些微生物在红树林环境
16、中有效地竞争营养物质 32。硫酸盐还原速度与有机质的可用性以及某些能影响表层底泥混合和浸润效果的物理过程有关。而后者又受到那些可控制红树林底泥淹没频度和程度的各种因素的影响，如潮水的量和频率，以及红树林盆地的地形地貌特点等 29。硫酸盐还原细菌种群的发展则受到硫酸盐可用性的限制。在有淡水纳入的红树林中，硫酸盐浓度可降低到阈值以下，使其他厌氧细菌群落的繁殖能力降低 29。在红树林底泥中铁离子和磷的有效性可能依赖于硫酸盐还原细菌的活动，在有氧情况下，可溶性磷酸盐可以和氢氧化铁反应生成不溶的 FeOOH-PO4 化合物，当在硫酸盐还原细菌作用下硫酸根减少，就形成了可溶的硫酸盐化合物（如 H2S 和
17、HS） 。这些可溶的硫酸盐化合物可以和铁离子反应，从而减少三价铁和二价铁，并生成 FeS2（FeS 2 是盐生沼泽硫酸盐还原的主要产物 29） 。三价铁和二价铁的减少释放出可溶的磷酸盐。由潮水引起的底泥中的强烈氧化作用则可逆转这个过程，使 FeS2 再氧化成 Fe（III）氧化物 29。硫酸盐还原细菌作为厌氧底泥中主要的有机质分解者，在硫的矿化作用和产生可供红树林生态系统中生物利用的可溶性铁离子和磷酸盐方面起了主要作用。硫酸盐还原细菌还在生态系统的固氮作用中起作用。在佛罗里达红树林中所有底泥（无论有无植物生长）中都有大量的能够固氮的硫酸盐还原细菌群落 20。5 光合厌氧细菌光合厌氧细菌光合作用
18、不产生氧，利用 H2S 而不是水作为电子供体，反应如下：CO2+2H2S (CH 2O)+H2O+2S。这类细菌包括紫色硫细菌，绿、紫色非硫细菌。红树林生态系统中富含硫的厌氧土壤环境，为这些细菌的繁殖提供了有利条件。至今为止很少有论文报道了红树林环境中光合厌氧细菌的存在。在印度红树林底泥中已找到有代表性的光合厌氧细菌 Chromatiaceae（紫色硫细菌）和 Rhodospirillaceae（紫色非硫细菌） 33，占优势的属有 Chloronema,Chromatium,Beggiatoa,Thiopedia,Leucothiobacteria。光合厌氧细菌占整个厌氧菌的 420%34。在
19、对墨西哥的 Baja California Sur 的半干旱红树林的研究中，从萌芽白骨壤被浸没的出水通气根上分离出 2 种厌氧绿细菌的形态型和 2 种紫色硫细菌形态型。在欧洲红海的海岸红树林，鉴定出 4 属、10 种共 225 株紫色硫细菌。这些菌株是分别从水、底泥和白骨壤根样品中分离出来的。这 10 种菌中有 9 种生长在植物的根表和根际。最常见的属是5Rhodobacter 和 Rhodopseudomonas，分别占总样本的 73%或 80%35。作为厌氧环境中的优势光合生物，光合厌氧细菌为红树植物初级生产力作出了显著贡献。在河口，通过光合作用固定的碳可能大部分沉积在底泥里，并由细菌矿化
20、。从这些过程中产生的能量可支持细菌生长，而细菌生长过程的产物又反过来通过碎屑食物链给鱼和无脊椎动物提供能量。在河口泥地和盐生沼泽泥炭中的实地测量表明，生态系统中能量流主要是间接来自厌氧细菌代谢特别是硫循环 36。6 产烷细菌产烷细菌有可能是红树林生态系统中一种重要的细菌群落。在印度的红树林生态系统中随着水温和底泥温度、pH 、氧化还原电位、盐度的变化，底泥中甲烷细菌数量一年中在3.61021.110 5MPN/g 湿土之间波动 37。硫酸盐还原细菌限制了这些细菌的繁殖 38。在某处红树林湿地的底泥里分离出来一种产烷细菌 Methanoccoides methylutens 和 4 种耐热产烷细
21、菌 39。在墨西哥 Baja California Sur 的半干旱红树林底泥里，尽管没有观察到底泥中直接释放甲烷但检测到高速率的甲烷产出 40。其中有一块样地受到人类活动的影响，所产生的甲烷比其他未受影响的地方多五倍。没有水产养殖的红树林的甲烷动态活动也较显著。这些结果可能说明当有人为活动时红树林土壤释放甲烷的潜势较强 40。7 真菌在红树林群落中已鉴定出一百多种真菌，这些生物能够合成用于降解木质素、纤维素、其他植物组分的几乎所有酶 41。对真菌的研究较多，但只是出于分类需要和从发现的角度所做的自然描述。在印度洋海岸的红树林，Hyde(1986)分离出 67 种海洋真菌并找到 20 种未鉴定
22、的与红树林根和枯死树枝有关的种类 42。对装有 Avicennia spp.，Nypa spp.，Rhizophora spp.和 Xylocaroys spp.枯死树枝和树干的塑料袋经过 3 周培养后，产生了 30 种子囊菌、1 种 basidiomycete 和 8 种半知菌 43。在Caribbean，在大红树 (R.mangle)被浸没部分和枯死木材上发现了 2 个新半知菌种(Aigialus Grandis 和 A.parvus) 44。在西部墨西哥红树林生态系统，经过 23 个月在湿润条件下对枯死根和离体枝条的培养，鉴别出 16 种真菌（13 种子囊菌和 3 种半知菌） 45。在对
23、 Balize 的红树林的三个红树植物种即大红树，亮叶白骨壤 ,榄李和 Conocarpus erectus 的枯死树干和树枝上真菌的研究中，已建立出其垂直分布模型。？红树植物的木桩被紧靠于红树植物垂直放置，其基部浸没于水中。424 个月后显示在低潮线以下的木桩上定居有很多种真菌。只有 28 种中的 3 种定居在高潮线以上的木桩上。其中 20 种被鉴定为半知菌类 46。从 Rhizophora apiculata 的枯死叶片中分离出来的真菌包括 Cladosporium herbarum，Fusarium monilifourme，Cirrenalia basiminuta，一种未知的 hyp
24、omycete 以及Halophytophthora，它们除了能分解木质素和纤维素，还具有分解果胶糖、蛋白和淀粉的活性 47。这些真菌启动了植物组织的分解，并且让细菌、酵母得以定居从而进一步分解有机物 48。首先被细菌侵占的地方可能会阻止真菌的定居 49。在印度一处红树林，首先入侵凋6落叶的是真菌和象真菌的单细胞原生生物。可能真菌和象真菌的单细胞原生生物能忍受红树林叶片中高浓度的酚化合物，这些酚化合物能阻止其他微生物生长。总之，由于真菌对氧的高需求量 50以及它的迅速发生（it occurred almost immediately） 51，海洋真菌对红树林木材的降解局限在木质部外层。尽管目前
25、对真菌的分类较了解，但有关红树林真菌在营养物质循环中所处的位置却知之甚少 52。其他尚待研究的领域包括：对真菌丰富程度的量化技术；解释真菌胞外酶的特点和活动；红树林碎屑物质的真菌修饰（改变，改性，变更） 53。8. 用植物促生菌（PGPB）来保护和重建红树林用植物促生菌（PGPB）来接种植物已被认为是一种有效的提高农作物产量的方法。PGPB 可通过各种代谢途径来促进植物生长，如固氮、溶磷、产生植物激素、合成含铁细胞或对植物病原菌的生物控制 54。在重建被破坏的红树林区域或在废弃滩涂上人工建造红树林时，可以利用 PGPB 来加速红树林幼苗的生长。 目前已尝试用红树林固氮细菌 M. chthono
26、plastes 和一种陆生 PGPB-Azospirillum sp.给红树植物接种 55。用氰细菌M.chthonoplastes 接种黑红树植物的幼苗后，可形成大量具浓厚的黏液鞘的细菌群落 27。同时接种过的幼苗其固氮作用 27和氮积累均增加 56。经研究利用有利细菌来促进植物生长时用混合菌株比用纯菌株更有效 54。当把从红树林根际分离出来的固氮细菌 Phyllobacterium sp.与溶磷菌混合，Phyllobacterium sp.的固氮能力比仅用纯菌株时增加 200%。而且用这两种菌株混合给红树林幼苗接种后，使进入叶片的氮元素增加。用几种红树林根际细菌接种盐生油料植物 Salic
27、ornia bigelovii 的种子，不仅促进了植株生长，而且增加了种子中氮、蛋白质和脂肪酸含量 57。这些 PGPB 包括 Vibrio aestuarianus(固氮细菌) 、V.proteolyticus (溶磷菌)的混合菌株；Phylobacaterium myrsinacearum（固氮细菌） 、Bacillus licheniformis(溶磷菌) 的混合菌株等 57。相信使用 PGPB 将有效促进红树林幼苗和胚轴的生长。9. 结论从全球范围来看红树林生态系统是一种重要的应该得到保护的自然资源。红树林产生的碎屑是（扩展的）食物链中的基础环节，用以维持无数具有生态价值和经济价值的生
28、物。而且，红树林生态系统给许多海洋生物提供了必不可少的栖息、觅食场所。红树林保护措施中应考虑该生态系统是一个生物学整体，它包括了维持红树林生产力的所有物理的、化学的和生态的过程。健康的底栖微生物群落对于一个红树林生态系统很重要，微生物的活动使该生态系统中相对稀少的营养物质得以保存。为了保护红树林生态系统，维持和恢复微生物系统是必要的。而给红树林幼苗接种植物促生菌有利于被破坏的红树林区域的恢复和人工营造红树林。尽管有许多关于红树林的植物学、动物学、鱼类、污染和生态影响方面的研究，但对在红树林水体和底泥中微生物的活动知之甚少。进一步深入研究红树林生态系统复杂的微生物活动和它们对该系统生产力的影响对
29、保护和发展红树林是非常必要的。至今为止，关于红树林生态系统的知识给我们留下许多尚待解答的问题：7碎屑食物链被扰乱是否会影响沿岸渔业？红树林生态系统（健康的）面积大小与海产年捕获量之间是否存在相关关系？在接纳和不接纳陆地淡水输入的红树林生态系统之间，营养物质循环是否有差异？微生物区系在底泥营养物质转化和传输中所起的作用？植物生长促进菌对红树林生态系统的重要性？利用微生物保护和恢复红树林生态系统的可行性？污染物对红树林生态系统是有长远的不利影响还是仅存在短期的干扰？单一的水产养殖和红树林支持下的沿海渔业，哪一种对海岸经济更有利？参 考 文 献1张乔民、隋淑珍，2001. 中国红树林湿地资源及其保护
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