1、- 1 -台灣海魚蠕蟲類寄生蟲多樣性及其應用Diversity of Parasitic Helminths of Marine Fishes in Taiwan and Its Applications施秀惠* 1,2 陳慧瑜 2Shih, Hsiu-Hui*1,2, Hui-Yu Chen2國立臺灣大學生命科學系 1,動物學研究所 2Department of Life Science1, Institute of Zoology2, National Taiwan University摘要本研究之對象為台灣海魚蠕蟲類寄生蟲，包括：扁形動物門之單殖吸蟲綱、吸蟲綱內之複殖吸蟲亞綱和絛蟲綱；俗
2、稱線蟲或圓蟲之圓形動物門；棘頭蟲動物門中之始新棘頭蟲綱等；但不包含屬於外寄生性之節肢動物門甲殼綱中的橈足亞綱。至今已查明臭都魚、白帶魚、花腹鯖、真鰺、烏魚和海鱺之寄生蟲相，依據盛行率、平均強度與豐富度等感染參數，分析寄主魚體之生殖力與其他生理因素等在寄生關係中之效應與影響，並選擇優勢蟲種作為生物標籤，協助進行魚類系群區分與洄游等之解析。AbstractThe target of this study is focused on the parasitic helminths of marine fishes in Taiwan. The following taxa are included:
3、 three classes of Phylum Platyhelminthes- Monogenea, Trematoda (subclass Digenea), and Cestoda; Phylum Nematoda; Phylum Acanthocephala: Class Eoacanthocephala. Besides, ectoparasites belonging to PhylumArthropoda, Class Crustacea, Subclass Copepoda are beyond the present scope. The parasitic helmint
4、h faunas of rabbit fish, cutless fish, spotted mackerel, horse mackerel, grey mullet, and cobia were investigated. Based on infection parameters, such as prevalence, mean intensity, and abundance, the effects and influences of fecundity and other physiological factors of fish hosts on parasitism wer
5、e analyzed. Dominant parasite species were chosen as the biological markers to study the stock identification and migration of their host fishes. - 2 -(一) 前言台灣位於西太平洋海域及熱帶與亞熱帶交接處，面積雖僅 36,000 平方公里，但本島與離島海岸線卻長約 1,600 公里，擁有極其豐富多樣之海洋動物相。其中海魚種類至今已記錄約 2,500 種，高達世界魚種的十分之一。海魚有寄生蟲?! 即便媒體三不五時以聳動程度容或有異，報導角度則始終如
6、一視其為危機而發佈此新聞 ，在善意提醒與知之權利的名義下，每每造成驚嚇消費者與斲傷漁產業之反效果。但對所有從事魚類或漁業研究以及漁業相關活動者，無論沿近海或遠洋漁撈、海洋箱網養殖、漁產品加工與料理之從業人員、以及有經驗之海釣者而言， 海魚有蟲實為久已熟知、具有季節性波動性質且無可避免之現實現象，同時更已發展出實用且合乎學理之因應策略。即使如前所述，在台灣海魚種類如此之豐與寄生蟲常見的背景下，台灣海魚寄生蟲研究卻座落於寄生蟲學和分類學兩門冷僻且沒落學科之交集處，從未獲得關注，更遑論重視? 我們之所以著手海魚寄生蟲研究，實為一不甚美麗之意外。起因為 2000 年秋季台灣東北角以臭都魚為主的海魚暴斃
7、事件，死亡魚體內有大量寄生蟲；研究此案的邵廣昭老師將標本輾轉交到我們研究室，遂從此開啟我們對海魚寄生蟲之研究，並逐漸成為惟一主題。面對兩千餘種的台灣海魚，我們選擇研究對象的原則如下：具有經濟價值、來源充足、價格便宜或可與其他領域學者們合作共享標本。至今較為深入研究過之魚種僅有臭都魚、白帶魚、花腹鯖、真鰺、烏魚和海鱺。研究方式為針對主角魚種連續一年以上之採樣，逐尾剖檢採集所有後生動物類寄生蟲，固定保存製作標本以鑒定蟲種並統計分析感染參數等。寄生蟲以圓蟲為普遍之重點，棘頭蟲視魚種而定，複殖吸蟲成果則為研究之附帶收獲，近期由於關注海洋箱網養殖魚類而兼及單殖吸蟲。(二) 海魚寄生蟲分類海魚寄生蟲包括原
8、生生物界(Protista)之原生動物(protozoa)類和動物界(Animalia)中數門，前者並非我們專業，我們的研究主題和本篇範圍皆屬於後者。寄生於海魚之後生動物類寄生蟲有：(1)扁形動物門(Platyhelminthes)：包括單殖吸蟲綱(Monogenea)、吸蟲綱 (Trematoda)之複殖吸蟲亞綱 (Digenea)與盾腹吸蟲亞綱(Aspidogastrea)、絛蟲綱 (Cestoda)；(2)圓形動物門(Nematoda)：俗稱線蟲或圓蟲(round worm)，包括有腺綱(Adenophorea)和胞管腎綱(Secernentea)；(3)節肢動物門(Arthropoda
9、) ：甲殼綱(Crustacea)中之橈足亞綱(Copepoda)和鰓尾亞綱(Branchiopoda)。(4)棘頭蟲動物門(Acanthocephala)中之始新棘頭蟲綱(Eoacanthocephala)。節肢動物門以外三個動物門悉被歸類為蠕蟲類(helminthes)，- 3 -此為本文探討之對象。若依在寄主體之寄生部分而將寄生蟲區分為內與外寄生蟲而言，上述物種中屬於內寄生蟲(endoparasites)的有：複殖吸蟲、盾腹吸蟲、絛蟲、線蟲和棘頭蟲；屬於外寄生蟲(ectoparasites)者為單殖吸蟲、橈足類和鰓尾類。專研台灣魚類寄生性橈足類分類學之專家為何汝諧與林清龍，兩位教授除合作
10、發表為數豐碩之期刊論文外，亦已共同出版Sea Lice of Taiwan專書(Ho and Lin, 2004)，並積極參與 TaiBNET 之建構。此部分亦不屬於本文範圍。(三) 海魚寄生蟲對魚類與人類之影響內寄生蟲與寄主間寄生關係之演化，已達到將生活史融入環境中之食物鏈或食物網之境地。海魚在寄生蟲生活史中可能扮演不同角色，人類食用海魚而接收甚而感染寄生蟲以介入其生活史中成為寄主之一，如此導入公共衛生學或魚類病理學之不同研究領域，進而引發不同的關注重點。但交集處則同為海魚寄生蟲，因此分類海魚寄生蟲實為判別其影響領域或對象之關鍵與基礎(施，2003)。寄生蟲學中定義終寄主(definitiv
11、e or final host)為寄生蟲幼蟲附著其體表或進入其體內後，可發育為成蟲階段並可進行有性生殖之寄主。而將保有幼蟲階段者定義為中間寄主(intermediate host)，幼蟲可在此寄主體發育(甚致經由無性生殖之幼體生殖方式而增殖)成為下一階段幼蟲；而只保有同一發育期，意即蟲體無法繼續發育成為下一階段之寄主則為保蟲寄主(paratenic host)或運輸寄主(transport host)。以人類因食用魚類而罹患人畜共通寄生蟲病(zoonosis)而言，魚類的角色乃寄生蟲之中間寄主，此類寄生蟲僅限於某些線蟲(感染性第二期或第三期幼蟲)與複殖吸蟲(後尾動幼蟲) ；此即為公共衛生關注之
12、焦點。而其他以魚類作為終寄主之寄生蟲，寄生之部位無論在體表或消化道，人類幾無機會食入此類寄生蟲，即使意外攝入亦不致罹病，此即屬於魚病學範圍。簡言之，魚類擔任寄生蟲終寄主引發之問題多屬魚病學領域，而魚類擔任其中間或保蟲寄主則落入公共衛生學範圍(施，2003) 。魚類遭寄生蟲感染除非程度嚴重，否則不至於直接導致其死亡，此所以魚病學中常忽略寄生蟲部分。寄生蟲對魚類造成之影響與危害可能有機械性刺激與損傷、擠壓與阻塞、掠奪寄主營養及毒素作用等(施，2004)。然而近年來外寄生蟲感染已愈益受重視，因為其在魚體皮膚或鰓部造成之損傷，可能導致病毒或細菌之續發性感染。人因食用海魚而引起之人畜共通寄生蟲病，最嚴重
13、者首推海獸胃線症(anisakiosis)，病原為海獸胃線蟲( Anisakis simplex)，其次為較廣義之pseudoterranovosis，病原為前盲囊線蟲 (Porrocaecum decipiens)。人攝食含有其幼蟲之漁產品，幼蟲侵入胃腸黏膜而導致之腸胃道症狀(施，2001)。而近十餘- 4 -年之臨床研究指出，幼蟲含有耐熱及胃蛋白酵素之過敏原，即使加熱亦無法破壞，因而攝入死亡幼蟲亦可能導致胃過敏性海獸胃線症(gastroallergic anisakiosis)(施，2004)。(四) 台灣海魚寄生蟲多樣性及其對海魚與漁業資源研究之應用海魚寄生蟲除前述可導致魚病或公衛問題外
14、，對人類而言其實另有重要意義與貢獻。後生動物類寄生蟲之壽命長，隨著魚類寄主生長發育過程中持續被攝入而出現累積效應。因而可查明海魚寄生蟲相並基於其生活史，評估選擇出理想的一個或多個寄生蟲物種作為生物性標籤，進行海魚與漁業資源研究(林與施，2005；陳與施，2007)。此類研究在國外已施行逾百年且在近四十年間蓬勃發展，而漁業興盛、宣稱海洋立國的台灣則有待開啟。以下謹將本研究室近年來在台灣海魚寄生蟲多樣性，以及應用其作為生物性標籤之成果摘述於後。(1)臭都魚臭都魚亦名臭肚或象魚，屬於臭都魚科之褐籃子魚(Siganus fuscescens)。從魚體內檢獲之寄生蟲主要為一種寄生於其消化道之圓形動物門-
15、有鉤宮脂線蟲(Hysterothylacium aduncum)，包括第三期及第四期幼蟲與成蟲，因此臭都魚擔任此線蟲之終寄主角色(Shih and Jeng, 2002)，幾無感染人類之虞，對漁產品之衝擊僅限於消費美學範疇(施，2001)。此線蟲之分類地位屬於胞管腎綱、蛔目(Ascaridida)、安尼線蟲科(Anisakidae)；此科之中文名稱較常被稱為海獸胃線蟲科，因為其中許多種類以鯨、海豚、海豹和海獅等海獸為終寄主，其第三期幼蟲在魚體內無法繼續發育，而穿越胃腸道壁進入腹腔，在腸繫膜、肝臟與其它臟器外形成囊體，直到被海獸吞食進入其胃內始得發育為成蟲。本文中為免與導致人類疾病之海獸胃線蟲(
16、Anisakis simplex)相混淆，而仍採用源自音譯之安尼線蟲科，登錄於 TaiBNET 時亦如此。(2)白帶魚白帶魚(Trichiurus lepturus)乃素為華人喜食之魚種，其體內檢出之寄生蟲主要為寄生於消化道和腹腔中之四種線蟲，皆屬於前述之安尼線蟲科：海獸胃線蟲(A. simplex)、前盲囊線蟲(Porrocaecum decipiens)、有鉤宮脂線蟲和帶魚針蛔線蟲(Raphidascaris trichiuri)。白帶魚對此四種線蟲的角色有二：是前二種線蟲之中間或保蟲寄主，而是後二者之終寄主(Shih, 2004)。圓形動物門至今記錄之種類雖已逾 25,000 種，且有學
17、者估計可能超過十萬種，但其分類名目單純，僅只分為兩綱而已。分類困難之主要因素公認有二：體型甚小、幼蟲與成體形態相似。從魚體內檢獲之線蟲幼蟲體型極小且狀況未必完整可供觀察鑒定，我們除應用掃描式電子顯微鏡術外，更沿用前人發表基於線蟲核糖體 DNA 序列設計出之引子對，成功增輻出此四種線蟲之 ITS-1(the - 5 -first internal transcribed spacer), 5.8S 與 ITS-2 片段，定序後分析其核酸限制酵素圖譜，而成功建立 PCR-RFLP (polymerase chain reaction linked restriction fragment leng
18、th polymorphism)方法以精確鑒別蟲種(Shih, 2004)。感染白帶魚之四種線蟲中，海獸胃線蟲之盛行率、平均強度和豐富度等三種感染參數皆顯著高於其他三種。此線蟲已知有形態相同但基因組與分佈有異之三個姊妹種(sibling species)，經由 PCR-RFLP 分析後確認白帶魚體內及台灣周圍海域具有其中一種- A. pegreffii 以及前者和另一種- A. simplex s.s.之重組基因型。從白帶魚孕卵數分析發現，線蟲感染並不影響魚體之生育力(查，2004)(3)花腹鯖花腹鯖(Scomber australisicus)又名澳洲鯖，連續採樣一年的標本中亦可檢出與上述來
19、自白帶魚之四種線蟲和少量複殖吸蟲。線蟲中以海獸胃線蟲為優勢物種，其第三期幼蟲主要分佈於魚之體腔、肝臟和腸繫膜表面，幼蟲多為活動力強之狀態，顯示花腹鯖貯藏運輸與漁產品加工流程中，務必嚴守標準作業程序之規範，以免滋生公衛問題。此外選擇此線蟲作為生物標籤，發現其對花腹鯖之感染有季節性波動與累積效應，三至五月之春季時刻和體長大於 280 mm 或兩歲以上魚體內之感染強度顯著性較高，而生殖季節之花腹鯖體內之感染強度亦高於非生殖季節者(周，2005)。當應用此生物標籤探討花腹鯖之系群區分時發現，分別採集自台灣東北海域(宜蘭外海 )和西南海域( 高雄外海) 的花腹鯖體內之線蟲社群組成和結構皆不相同。東北海域
20、魚體內有兩種 Anisakis 屬線蟲：A. pegreffii 和重組種(A. pegreffii和 A. simplex s.s.之重組種)，二者出現頻度分別為 96.7% 和 3.3%。而西南海域中的則出現三種線蟲，除有與東北海域相同之兩種外，另有 A. typica；三者之出現頻度分別為 62.5%、9.4% 和 28.1%。由此推論，台灣周圍海域之花腹鯖應至少具有兩個系群(周，2005)。(4)真鰺真鰺(Trachurus japonicus)俗稱日本竹莢魚，自宜蘭外海連續採樣一年半的標本中亦可檢出上述來自白帶魚之四種線蟲和三種複殖吸蟲：竹莢魚摺膜吸蟲(Ectenurus trach
21、uri)、新線宮吸蟲屬吸蟲(Neohelicometra sp.)和一屬於孔腸科(Opecoelidae)者。此外，另有一尼柏絛蟲屬絛蟲(Nybelinia sp.)。線蟲之豐富度以有鉤宮脂線蟲為優勢種，其次為海獸胃線蟲；月盛行率前者之範圍為 60100%而後者的為 90100%，顯示此二種線蟲在此魚體屬於終年盛行之種類。分別經由 PCR-RFLF 分析發現，其體內之有鉤宮脂線蟲只具有七個姊妹種中之一，而海獸胃線蟲屬之社群組成與結構則分別為 A. pegreffii 占 10%、重組種占 30% 而 A. typica 占 60% (林，2006)。綜合分析魚理生理指數與線蟲感染參數得知，魚體
22、體長和感染盛行率無關- 6 -但與感染強度有關，體長 306 mm 以上者之強度顯著高於其下者；魚體生殖腺之成熟度和平均感染強度與豐富度呈正相關；攝食量之多寡與線蟲寄生並無顯著相關(林，2006)。(5)烏魚烏魚(Mugil cephallus)的標本是和臺灣大學漁業科學研究所曾萬年教授研究室分享，我們獲益甚多。採樣時間連續約兩年，範圍有基隆外海和高雄近海者，時間和對象則涵蓋平日例行性和特別針對冬季生殖洄游群者。完整之雌性生殖洄游烏魚價格極其昂貴，若非分享曾教授提供之標本，勢難大量採樣。而此合作最優越處更在於針對同一標本，我們兩研究室分別從寄生蟲生物標籤以及耳石結構與微化學分析等多種角度進行解
23、析和判讀，後續成果可期。烏魚體內檢出五種線蟲：海獸胃線蟲、有鉤宮脂線蟲、高氏線蟲屬線蟲(Goezia sp.)、帶巾線蟲屬線蟲(Cucullanus sp.)以及另一宮脂線蟲屬線蟲；五種複殖吸蟲：鯔隱尾吸蟲(Aphanurus mugilus)、鯔漿果吸蟲(Bacciger mugilis)、四管吸蟲屬吸蟲(Tetrochetus sp.)、鯔薩特吸蟲( Saturnius mugilis)、鮻肢盤吸蟲(Podocotylelizae)；以及一種棘頭蟲- 活動新棘吻蟲( Neoechinorhynchus agile)(陳，2007)。而外寄生蟲只有一種，林清龍教授協助鑑定為烏魚人形魚虱(Le
24、rnanthropus mugilii )。我們綜合烏魚採樣之海域(基隆和高雄)和時間(冬季生殖洄游期和非冬季期間)而將樣本歸納為四組，但由於高雄非冬季期間漁民因幾無漁獲而不出海，以致只完成另三組採樣。分析其寄生蟲相和感染盛行率發現：基隆和高雄之冬季樣本組皆感染海獸胃線蟲和宮脂線蟲，且盛行率和平均強度相近；而基隆非冬季樣本組則並無此二種線蟲感染。至於複殖吸蟲部分，兩組冬季樣本組皆遭鯔隱尾吸蟲和鮻肢盤吸蟲感染，比率約占所有複殖吸蟲樣本之半；而基隆非冬季樣本組則並無此二吸蟲。我們推測兩個冬季樣本組可能皆屬於中國大陸洄游群，而基隆非冬季樣本組則為本地群(陳，2007)。(6)海鱺與其他海鱺(Rach
25、ycentron canadum)乃國內海洋箱網養殖之明星魚種，漁業署曾以多年期群體計畫支持此研究。我們在執行其寄生蟲病害防治計畫時發現，雖經實驗感染驗證海鱺可成為海獸胃線蟲之中間與保蟲寄主，但由於近年來養殖戶皆已採用人工餌料餵食，因而有效阻斷幼蟲來源。只曾一度從養殖海鱺之消化道與腹腔發現此線蟲幼蟲，追蹤其來源發現養殖者曾以日本鯷餵食，而鯷魚久經確定為此蟲之寄主，經檢視剩餘之鯷魚後確認此感染來源。我們更因此強烈建議，海洋箱網養殖之經營管理策略，應以阻斷寄生蟲生活史為基本考量(施，2003)。海鱺之寄生蟲病主要為外寄生蟲類，至今主要有兩類：魚虱(林清龍教授研- 7 -究)和單殖吸蟲；後者之盛行率
26、幾達 100%，意即所有魚體皆遭感染，但強度甚低，僅為 10 隻/魚以下。我們從澎湖內灣養殖海鱺體表檢出者為梅氏新貝尼登吸蟲(Neobenedenia melleni)，而從小琉球處魚體則發現金線魚貝尼登吸蟲(Benedenia synagris)，似出現分佈之區域差異性。但亦有研究指出感染小琉球養殖海鱺者為梅氏新貝尼登吸蟲(Ogawa et al., 2006)，N. girellae 已被確認為前述N. melleni 之同物異名者。有關海魚複殖吸蟲之成果則為研究線蟲時之附帶收獲。在各地採集魚樣本時除研究主題外亦同時收集便宜之下雜魚類，此外亦從海鮮餐廳業者處獲得若干大型且價昂魚種之內臟，淘
27、洗其消化道以收集複殖吸蟲標本。累計從 18 種魚體內檢出 8 科、17 種複殖吸蟲，包括一寄生於石狗公之新種-四睪脂腺吸蟲(Lecithochirium tetraorchis) (Shih et al., 2004)成果已登錄於 TaiBNET。複殖吸蟲為雌雄同體，構造複雜多樣，其分類與鑑定向依型態學特徵；為學習此傳統方法曾親炙天津南開大學邱兆祉教授，遂得以奠定研究海魚複殖吸蟲之基礎。(五) 結語及展望分類學研究之不受重視乃中外皆然之現象，幸經二十餘年來世界各國之倡議生物多樣性而獲得改善；國內亦經林曜松老師多年努力與推動，始得在國科會生物處創立生物多樣性學門，鼓勵與贊助從分類學出發進而提昇至
28、生物多樣性層次和視野之本土性研究。先行者已劈荊斬棘，開疆闢土，實有待後繼者克紹箕裘，戮力深耕厚植。以我們專研之海魚寄生蟲領域為例，海魚普遍有寄生蟲實為無庸置疑、宿命難免之事實；此事攸關魚類和人類健康，更是研究魚類與漁業資源之利器。然而面對台灣擁有之兩千多種海魚，我們探索之魚種僅只為個位數而已。如何激發學子們之學習興趣，鼓勵更多學者們投入研究，恐亦是此次與會學者們共同之期望與努力目標。在我們的領域中，主角海魚的選擇是關鍵問題。長期與大量採樣之耗費固然鉅大，所以已訂定前述之選擇原則，並積極尋找研究海洋或漁業領域學者們合作共享標本的機會；但關鍵考量實希望將魚類寄生蟲多樣性成果，進一步應用於魚類學或漁
29、業生物學研究，以發揮其效能。因此尋覓和專研特定魚類之學者及研究室建立合作關係，更是我們持續努力的目標。除前述和曾萬年教授合作烏魚研究外，另有下列初啟或進行中之合作：與臺灣大學海洋研究所許建宗教授合作研究長鰭鮪(Thunnus alalunga)、與臺灣大學海洋研究所蕭仁傑老師合作南方黑鮪(T. maccoyii)以及中山大學海資系陳孟仙教授合作黑邊鰏(Leiognathus splendens)等。基於背景與專長，我們的研究重點向來為內寄生蟲，然而近年來由於從事海洋箱網養殖魚類寄生蟲研究而察覺並理解外寄生蟲之關鍵性，因此近來亦關注單殖吸蟲類研究，目前研究對象為海洋公園內觀賞用魟魚之單殖吸蟲類。
30、此- 8 -外大陸沿海箱網養殖之多種經濟性魚類，近期亦遭受梅氏新貝尼登吸蟲危害，經溝通交流後我們已和相關海洋研究中心及大學建立合作關係，擬從分子、組織到個體多層次解析此寄生蟲與寄主之交互作用，以期有效解決此問題。最後，多年鑽研讓我們充分體認，海魚寄生蟲研究實與民生福祉密切相關，我們曾面對諸如鯖魚罐頭爬出線蟲、團膳餐盒內之秋刀魚腹內有蟲、連鎖自助餐廳生魚片餐具有蟲等事件(施，2004)；經由協助鑑定寄生蟲種類、提供專業見解與建議而得以釐清問題，進而彌平爭議或補償損失。我們由此貢獻所知所學，直接服務社會與人民。參考文獻周宜瑩。2005。海獸胃線蟲與花腹鯖之寄生關係及系群區分之應用。國立臺灣大 學動
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