1、收稿 日 期 2015-05-27 修 回 日期 2015-07-31基 金 项目 国家 863 项 目 （No. SS2013AA100604）； 国 家自然科学基金 （No. 31201260）； 福 建省科技厅 A类 （No. JA12082）。作 者简介 张 清 （1991 年 ）， 男 ， 硕士研究生 ； 研究方向 ： 分子生态学 。 * 通 讯 作者 （Corresponding author）： 张 积森 （ZHANG Jisen），E-mail: 。热 带 作物学报 2016， 37（1）： 193-202Chinese Journal of Tropical Crops植物蔗
2、糖转运蛋白 研 究进展张 清1，2， 胡 伟 长1，2， 张 积 森2，3*1 福 建 农林大学生命科学学院 ， 福建福州 3500022 福 建 农林大学基因组与生物技术研究中心 ， 福建福州 3500023 福 建 师范大学生命科学学院 ， 福建福州 350117摘 要 蔗 糖转运蛋白 （SUT）在 植 物的生长代谢中调控蔗糖的运输和分配 ， 并通过蔗糖信号影响其它代谢途径 。植物蔗糖转运蛋白结构较为保守 ， 属于 12 次 跨 膜的膜蛋白基因家族 。 对已完成基因组测序的 10 个 单 子叶和 8个 双 子叶植物的蔗糖转运蛋白聚类分析表明 ， 该基因家族可以分为 5 个 亚 族 ， SU
3、T1、 SUT2、 SUT3、 SUT4、SUT5， 其 中 SUT2 和 SUT4 为 单 、 双 子叶所共有的基因 ， SUT1 为 双 子叶特异 ， 而 SUT3、 SUT5 为 单 子叶特异 。单 、 双子叶蔗糖转运蛋白是由 2 个 祖 先基因进化而来 。 SUT 的 组 织分布和遗传转化研究表明 ， SUT 参 与 植物蔗糖运输与贮存 、 非生物胁迫响应 、 胚乳发育等 ， 且 SUT 家 族 成员之间存在功能差异 。 SUT2 的 表 达受 SnRKs 调控 ， 而 SUT4 表 达 则调控部分生物钟相关基因 ， 同时筛部移动信号等也调节 SUT 的 表 达 。 本文综述了植物蔗糖
4、转运蛋白基因分类 、 生理功能及其在不同水平上的调控等方面的研究进展 ， 为更好的理解蔗糖转运蛋白对植物生长发育的影响及其分子机制提供参考 。关键词 蔗糖转运蛋白 ； 单双子叶植物 ； 基因进化 ； 基因功能 ； 基因家族中图分类号 Q946.1 文 献 标识码 ASucrose Transporters in PlantsZHANG Qing1，2， HU Weichang1，2， ZHANG Jisen2，3*1 College of Life Sciences,Fujian Agriculture and Forestry University， Fuzhou, Fujian 35000
5、2, China2 Center for Genomic and Biotechnology, Fujian Agriculture and Forestry University， Fuzhou, Fujian 350002, China3 College of Life Sciences, Fujian Normal University, Fuzhou, Fujian 350117, ChinaAbstract Sucrose transporters ( SUT) regulate the sugar distributions in tissues and influence sev
6、eral plantmetabolic pathways by using sucrose as the signal. Plant sucrose transporters are conservative proteins containing12 transmembrane protein domains. Phylogenetic analysis of the whole sucrose transporter families from 10monocotyledon and 8 dicotyledon demonstrates that the gene family could
7、 be separated into two groups for fivesubfamilies （SUT1, SUT2, SUT3, SUT4, SUT5）. The results suggested that sucrose transporters of monocotyledonand dicotyledonwere originated from two different ancient genes. In addition, the genes in SUT2 and SUT4subfamilies exist in both monocotyledon and dicoty
8、ledon, and SUT1 specifically exists in the dicotyledon, while,the SUT3 and SUT5 are monocotyledon-specific. SUT families play roles in the process of transportation andstorage of sucrose, abiotic stress response and the development of endosperm as well, and the gene members ofSUT families present di
9、verse functions in plant. In addition,the expression level of SUT families is proved toregulated by the long-range signal;furthermore, the gene network for two of members, SUT2 and SUT4, have beeninvestigated in the families, showing that the expression level of SUT2 is regulated by SnRKs, while, SU
10、T4regulated some of biological clock related genes. In this paper,we reviewed the progresses on different aspects ofSUT genes, such as classification， physiological function and regulation at different levels,providing details abouttheir the effects on plant growth and development.Key words Sucrose
11、transporters； Monocotyledonous and dicotyledonous plants； Gene evolution; Gene function；Gene familiesdoi 10.3969/j.issn.1000-2561.2016.01.031第 37 卷热 带 作 物 学 报图 1 蔗 糖 转运蛋白 （SbSUT5）结 构 模型12Fig. 1 The model of SbSUT5 protein structureExtracellularN-terminalCytoplasmicCentallopC-terminal蔗 糖 作为一种非还原糖 ， 是
12、大多数高等植物的主要光合同化产物 。 光合作用产生的蔗糖除了部分维持光合组织自身的代谢外 ， 大部分通过韧皮部长距离运输到其他组织进行代谢或储存 。 在植物中 ， 生产或输出同化产物的组织通常称之为 “源 ”， 而接收 、利用或储存同化产物的组织称之为 “库 ”1-2。 蔗 糖从 源到库的运输和分配过程中 ， 韧皮部的 “装载 ”和 “卸载 ” 都涉及到两条途径 ： 第 1 条为 共质体途径 ， 蔗糖分子从叶肉细胞进入到筛管分子 -伴 胞 复合体 （sieve element-companion cell， SE/CC）， 需 要经过细胞与细胞间的胞间连丝 ， 不需要经过跨膜运输 ； 第 2
13、条 为 质外体途径 ， 即蔗糖分子从叶肉细胞进入到筛管分子 -伴 胞 复合体 ， 不是通过胞间连丝而是通过锚定在筛管分子 -伴胞 复合体上的蔗糖转运蛋白进行跨膜转运3。 质 外 体途径在大多数植物中占有重要的地位 ， 该途径依赖一种特殊的载体蛋白来介导蔗糖分子的跨膜转运 ， 这个过程需要能量驱动4。 最 近 的研究表明 ， 质外体途径中 ， 蔗糖分子从韧皮部薄壁细胞流出 ， 进入到筛管伴胞复合体中的过程需要 SWEET（Sugars Will Eventually beExported Transporters）蛋 白 和蔗糖转运蛋白共同来完成5。 蔗 糖 转运蛋 白 （sucrose/H+c
14、otransporter 或sucrose transporters， SUCs 或 SUTs） 可 以 依赖 H+2ATPase 形 成 的质膜电化学势差耦联进行蔗糖的跨膜转运 ， 所以又称蔗糖 -H+共 转 运蛋白 （sucrose/H+co-transporters， SUCs）。 蔗 糖转运蛋白作为一类具有蔗糖转运活性的载体广泛地存在于高等植物的各种组织中 ， 介导植物体中蔗糖的输入和输出 ， 在多种生理过程中起着非常重要的作用6。 近 年 来 ， 基因组领域的研究为 SUT 基 因 的分类与基因组演化提供了新的数据资源 ， 不同的研究团队对 SUT 家族 主 成员 SUT1、 SUT
15、2、 SUT4 表 达 与分子网络调控方面均有明显进展 。 为此 ， 本文对蔗糖转运蛋白的生理生化 、 基因组学 、 基因功能与分子调控机制进行较为全面的综述 。1 单 双 叶植物中的蔗糖转运蛋白基因家族分类蔗 糖 转 运 蛋 白 是 配 糖 体 戊 糖 苷 己 糖 醛（glycoside-pentoside-hexuronide， GPH）阳 离 子家族的成员 ， 属于主要易化子超家族 （major facilitatorsuperfamily， MFS）7， 该 家 族成员显著的结构特点是具有 12 个 由 -螺 旋 构成的高疏水性跨膜结构域（图 1）， 其 序列高度保守 ， 存在很多保守
16、的氨基酸 。 水稻 OsSUT1 中 发 现了 6 个 对 蔗糖转运功能至关重要的氨基酸位点 D177、 R188、 D329、 D331、R335和 E3368。 Ricky 等 在 高粱 （Sorghum bicolor）中 发 现了 6 个 蔗 糖转运蛋白基因 ， 并克隆出了高粱两个品种 （cv.Rio 和 cv.BTx623）中 的 蔗糖转运蛋白基因的 cDNA， 序 列 比较发现只有 SbSUT4 的 N 端结 构 域中包含一个 LXXLL 结 构 ， 可 能是液泡膜的靶位点9， 两 个 高粱品种中的 SbSUT5 有 9 个 氨 基酸 （A32G， G33A， E34G， K35E
17、， G37A， L272V，V355M， T396M， K426R）的 差 异 （图 1）， SbSUT1有 一 个氨基酸 （I381V）的 差 异 ， SbSUT2 在 Rio 中 有T41 的 插 入 ， SbSUT3、 SbSUT4、 SbSUT6 在 两 个品种中无氨基酸差异 。 尽管 ZmSUT4 与 ShSUT4 在 结构 上存在差异 ， 但是它们的序列的相似度却达到了8810。 在 小 麦中 ， 研究者通过比较基因组学的方法鉴定了六倍体小麦中的一个新的蔗糖转运蛋白的3 个 同 系 成 员 （TaSUT2） ， 它 的 3 个 同 系 成 员TaSUT2A、 TaSUT2B、 Ta
18、SUT2D 的 开 放读码框 （OpenReading Frame, ORF）分 别 为 1518、 1 518、 1524bp，194- -第 1 期： SUT1（Dicot specific）； ： SUT2（Monocot and Dicot）； ： SUT3 (Dicot specific)； ： SUT4（Monocot and Dicot）；： SUT5（Mono-cot specific）； 小 米 : Setariaitalica； 玉 米 ： Zea mays； 栽 培 种甘蔗 ： Saccharumhybrid； 高 粱 ： Sorghum bicolor； 多 年 生黑麦
19、草 ： LoliumperenneL.； 小 麦 ： TriticumaestivumLinn.， 大 麦 ： Hordeumvulgare L.； 二 穗 短柄 草 ： Brachypodiumdistachyon， 水 稻 ： Oryza sativa， 白 绿 竹 ： Bam-busaoldhamii， 拟 南 芥 ： Arabidopsis thaliana； 欧 洲 油 菜 ： Brassica napus L.； 橙 子 ： Citrus sinensis； 黄 豆 ： Glycine max； 烟 草 ： Nico-tianatabacum L.； 番 茄 ： Lycopersi
20、conesculentum Mill.； 马 铃 薯 ： Solanumtuberosum； 葡 萄 ： Vitisvinifera.图 2 单 双 子叶植物蔗糖转运蛋白进化树分析Fig.2 Phytogenetic analysis of sucrose transporters in monocotyledonous and dicotyledonous plantsc1c2c3c4c5c6c7c8c9c10c11c12c13c12c14c10c11c15c16c17c6c9c8c13c1c2c3c4c5c6c7c12c14c11c16c10c11c8c9c10c12c13c14c15c1
21、6c17c3c4c5c6c7c1c2c11c10c12c13c14c15c8c9c1c2c3c4c5c6c7c11c13c14c10c15c12c8c9c10c11c13c14c16c17c1c2c3c4c5c6c7c11c12c10c11c13c14c15c16c17c1c8c9c12c6c2c3c4c5c7c11c10c13c14c15c6c12c16c17c1c2c3c4c5c8c9c10c11c7c12c13c14c6c1c10c15c16c17c2c3c4c5c11c8c9c12c13c14c7c1c6c10c2c3c11c15c4c5c12c13c14c8c9c1c7c10c11c
22、16c2c3c6c15c12c13c4c5c14c17c18c19c8c9c10c11c1c2c3c6c7c12c13c15c16c4c5c10c11c8c9c14c1c12c13c2c3c15c16c17c18c19c6c7c10c11c4c5c14c1c2c8c9c12c13c3c10c11c15c16c6c7c14c12c13c4c5c10c11c15c16c1c8c9c2c3c13c14c6c7c11c12c15c16c17c18c10c5c4c13c14c16c12c1c8c9c11c10c5c2c3c6c7c10c12c11c13c14c15c1c4c8c9c12c10c11c5c
23、6c7c13c14c15c2c3c12c10c11c16c17c4c8c9c13c14c12c15SUT4（Monocot and Dicot）SUT5（Monocot specific）SUT2（Monocot and Dicot）SUT3 (Dicot specific)SUT1（Dicot specific）编 码 的蛋白分别为 506、 506、 508 个 氨 基酸 ， 分子量约为 54 ku， 这 三 者之间的 3UTR 区 域 存在较大差异11。目 前 对蔗糖转运蛋白的基因家族的分类先后有两种 ， 第 1 种 是 把植物蔗糖转运蛋白基因分成 3 个类 型13， 其 中 第 1 类
24、 型 的蔗糖转运蛋白基因只在双子 叶 植 物 中 存 在 ， 与 菠 菜 SoSUT1 和 拟 南 芥AtSUT2 的同 源性较高14， 第 2、 3 类型 为单双子叶植物蔗糖转运蛋白基因共有 ， 第 2 类 型 的植物蔗糖转运蛋白基因与拟南芥中的 AtSUT2 较 为 同源 ， 第3 类 型 则与拟南芥中的 AtSUT4 较 为 同源 ， 为此推测 ， 第 2、 3 类 型 的植物蔗糖转运蛋白可能是蔗糖转运蛋白的祖先形式 ， 在进化的过程中 ， 它们共同祖先的进化早于单双子叶植物的分歧13。 另一 种是根据对更多植物 SUT 基 因 序列同源性分析 ， 将植物蔗糖转运蛋白共分为 5 个 亚
25、族 ： SUT1、 SUT2、SUT3、 SUT4 和 SUT5 亚族6， 其中 ， SUT2 和 SUT4亚 族 是单双子叶植物共有的 ， 而 SUT3 和 SUT5 亚族 是 单子叶植物特有的 ， SUT1 亚 族 是双子叶植物特有的 ， 这说明单子叶植物的蔗糖转运蛋白与双子叶植物的蔗糖转运蛋白在进化上可能存在着某种先后进化关系 。在基因演化研究中 ， 对来源于更多有代表性物种的基因家族成员进行聚类分析 ， 更有利于得到可靠的结论 。 近年来 ， 多种植物的基因组被解析 ， 这为研究植物糖转运蛋白基因的演化提供了可靠的数据 。 到目前为止 ， 已经至少在 11 种 单 子叶植物和30 多种
26、 双子叶植物中发现了蔗糖转运蛋白基因 ，除了在拟南芥 、 水稻中的研究较为深入外 ， 其他物种的蔗糖转运蛋白基因有待深入研究6, 12。 为 进 一步考查上述两种分类方法的合理性 ， 我们将 10 种单 子 叶植物和 8 种 双 子叶植物中找到的 78 种 蔗 糖转运蛋白基因的氨基酸序列进行聚类分析发现 ， 其聚类结果可以将植物蔗糖转运蛋白共分为 5 个亚族 ， 这 与 Khn 等6的 主 张是一致的 （图 2）。 SUT1和 SUT4 共 存 一族 ， 而 SUT2、 SUT3 和 SUT5 共 存一 族 ， 这预示单双子叶植物的蔗糖转运蛋白起源于2 个 祖 先基因 ， 支持 Reinder
27、s 等13认 为 SUT2 和SUT4 是 单 双子叶植物的蔗糖转运蛋白共同祖先的假说 （见图 2）， 但 这结果进一步推测 SUT4 的 祖 先张 清等 ： 植物蔗糖转运蛋白研究进展 195- -第 37 卷热 带 作 物 学 报基 因 在单双子叶分化后产生双子叶特异性的 SUT1，而 SUT2 的 祖 先基因则在单双子叶分化后产生单子叶特异的 SUT3 和 SUT5。2 蔗 糖 转运蛋白基因的生理功能研究2.1 单 子 叶植物蔗糖转运蛋白基因的生理功能研究在单子叶的模式植物水稻中 ， 在叶片 、 叶鞘 、圆锥花序和萌发的种子中都检测到了 OsSUT1 的 表达15-16。 在 水 稻的灌浆
28、阶段 ， OsSUT1 在 叶 片的韧皮部 、 第一节间 、 花茎中表达 ， 为灌浆过程转运所需要的蔗糖 ， 而抑制 OsSUT1 的表 达会影响谷粒的充实程度17， 此 外 ， OsSUT1 的 表 达水平可以调控响 应 水 稻 盐 胁 迫 的 基 因18， 在 萌 发 的 胚 中 ，OsSUT1、 OsSUT2、 OsSUT4 的 表 达量比 OsSUT3 和OsSUT5 高 ， 而 且 差异显著16， 用 GUS 染 色 分析OsSUT4 的 启 动子的结果发现该基因在水稻种子的糊粉层和胚中特异表达 ， 可以推测 OsSUT4 在介导 蔗糖从胚乳到达萌发的胚中起着非常关键的作用 19。
29、通 过 反 义 抑 制 水 稻 蔗 糖 转 运 蛋 白 基 因OsSUT5 的表 达 ， 可以显著降低其愈伤组织诱导植株再生率 ， 这表明 OsSUT5 基 因 影响水稻组织培养过程中外植体对蔗糖的吸收和转运20。小 麦 中 ， 研究表明非叶组织包括颖片 、 外稃对小麦种子光合同化物的贡献率为 10 44 ， 抽 穗前 期与后期都在麦穗的颖片中检测到了 TaSUT1 的表 达 ， 这 说明 TaSUT1 可 能 在介导蔗糖从穗状花序到韧皮部装载过程中起着非常重要的作用21-22。 据最 新 的研究发现 ， 把大麦的 SUT 基 因 遗传转化到冬小麦中可以增加产量和微量营养素的含量23。 而在酵
30、 母中表达 TaSUT2， 结 果 显示 TaSUT2 可 以 被错误定位在细胞质膜上 ， 这种错误定位可以功能互补酵母 SUSY7/ura3 的 突 变表型11。高 粱 族 （Trib. Andropogoneae）的 代 表性作物有高粱和糖料作物甘蔗 。 在高粱中 ， SbSUT1 在 “源 ”和 “库 ” 中 都 被检测到 ， SbSUT2 存 在 于所有的组织中 ， SbSUT4 存 在 于成熟的叶子中 ， SbSUT5 在 茎中 表达 ， SbSUT6 在 植 株生长时期的叶片的 “源 ”和 “库 ” 中表达 ， 但具体的功能还有待进一步研究12。 在 糖 料作物甘蔗中 ， 从澳大利
31、亚栽培种中克隆出来的一个蔗糖转运蛋白基因命名为 ShSUT124， 后来 将 从夏威夷栽培种中克隆出来的一个比 SbSUT1多 7 个 氨 基 酸 残 基 的 蔗 糖 转 运 蛋 白 命 名 为ShSUT2A24。 用 双 极电压钳技术对在非洲爪蟾蜍卵母细胞中表达的 ShSUT1 进 行 研究发现 ， ShSUT1对 蔗 糖具有高选择性 ， 但是在膜电势为 -137 mV、pH=5.6、 K0.5=8.26 mmol/L 的 条 件下 ShSUT1 对 蔗 糖的亲和性较低 ， 同时发现蔗糖的类似物三氯蔗糖能竞争性抑制 ShSUT1 的 酶 活性13。 ShSUT2 被 发 现在维 管 束 鞘
32、周 围 的 细 胞 层 中 表 达 ， ShSUT1 和ShSUT1A 可 能 在回收从茎的薄壁细胞渗出蔗糖分子的过程中起到重要作用3,25。 目 前 对单子叶植物的 SUT5 亚族 的蔗糖转运蛋白的功能特征还不是很清楚26。2.2 双 子 叶植物中的蔗糖转运蛋白基因的生理功能研究编码基因表达特征和亚细胞定位是研究植物蔗糖转运蛋白运输性质的重要手段 ， 而 YFP（yellowfluorescent protein， 黄 色 荧 光 蛋 白 ）、 GFP（greenfluorescent protein， 绿 色 荧光蛋白 ）融合表达定位和免疫定位经常被用来研究蔗糖转运蛋白在植物组织中的定位
33、。 茄科植物 SUT 蛋白 主要定位在木质部的薄壁组织细胞和韧皮部的伴胞中27； 马 铃 薯StSUT4-GFP 融 合 蛋白定位在质膜上 ， StSUT4 的mRNA 稳 定 性的调控发生在转录后水平上 ， 在远红光照射的条件下 ， 其稳定性增强28-29； 马 铃 薯 、 番茄和烟草的 SUT1 存 在 于无核的筛管细胞质膜中30； 烟 草的 NtSUT4 在 质 膜中表达29； 胡 萝 卜 （Daucuscarota）DoSUT1 在 叶 片中表达 ， 在韧皮部中起到装载的作用 ， DoSUT2 主 要 在库组织韧皮部中表达31； 荷 花LjSUT4 定位 在液泡膜上32。 有些 转运蛋
34、白在库器官中特异表达 ， 如葡萄中的 VvSUC11、 VvSUC12，利 用 基因工程技术把这两个基因导入到甜菜的块根中 能 有 效 提 高 转 基 因 甜 菜 的 含 糖 量33-34； 芭 蕉（Musa basjooSiebold）的 PmSUC1 在 花 粉管和花粉粒中表达35； 在 蓖 麻种子 发芽的过程 中 ， 蓖麻RCSUT1 在 子 叶的表皮细胞以及相邻的胚乳和韧皮部中表达5,35-36； 拟 南 芥 AtSUT2 在 叶 片的伴细胞和韧皮部中表达 ， 主要在韧皮部起到装载蔗糖的作用37。 在拟 南芥种子早期萌发过程中 ， AtSUT5 被认为 在胚乳中特异表达 ， 为胚乳提供
35、生物素 ， 从而影响三酰甘油的积累38-39。 AtSUT3、 AtSUT4 主 要在 成熟植株的源叶片的细脉中表达 ， 而 AtSUT4 还在 液 泡中表达 ， 可能参与调控蔗糖的运输和存储过程40-41。 桃 子 PpSUT1 在 源 细胞的质膜中表达 ， 在韧皮部中行使装载的功能 ； PpSUT4 在 液 泡中表达 ，参与调控液泡中蔗糖的流入流出 ， 从而维持细胞代谢42。 欧 洲 白蜡树 FeSUT1 在 叶 片细脉的筛管细胞中表达 ， 异源表达 FeSUT1 发 现 该蔗糖转运蛋白可以回收渗漏到筛管外的蔗糖分子 ， 过表达 FeSUT1196- -第 1 期CRY： cryptoch
36、rome， 隐 花 色素 ， PHY： phytochrome,光 敏 色素 ， clock gene： 生 物 钟基因 ， Ethylene： 乙 烯 ， Gibberellin： 赤 霉素 ， StGI、 StCOL3、 StFT、 StSOC1 均 为 马铃薯生物钟调控相关基因 ， Tuberization： 块 茎 形 成 ， Stem elongation 茎 伸 长 ， LD： longday， 长 日 照 ， SD： short day， 短 日 照图 3 StSUT4 介 导 光敏色素 B 依 赖 的信号到激素响应的模型 6Fig.3 HypotheticalmodelforS
37、tSUT4connectingphytochromeB-dependent signalling to phytohormonal responses6使 欧 洲白蜡树叶片的碳的代谢在春天和深秋发生异常43。 SWEET 家 族 基因与蔗糖转运蛋白家族基因同属于 MFS 超 家 族 ， 研究表明 ， SWEET 也 行 使介导蔗糖运输的功能 ， 在植物的韧皮部薄壁组织中表达 ， 可以将叶脉中的蔗糖传递给 SUT1， 为 植 物中的病原微生物和共生体提供营养5,44-46。 SWEET9 在拟 南 芥 、 烟草等植物的花的蜜腺中高度表达 ， 该位置蔗糖的输出需要大量招募 SWEET947。植 物
38、 中不同的蔗糖转运蛋白分布的组织细胞部位不同 ， 行使的功能也不同 ， 如拟南芥 AtSUT1 在花 粉 中高度表达 ， 主要在花粉萌发过程中介导蔗糖的摄取 ， 敲除 AtSUT1 的 突 变会导致植株花青素合成减少 ， 而且一些与花青素合成相关的基因的表达也相应会减少48， AtSUT9 几 乎 在所有组织中都有表达 ， AtSUT9 基因 的缺失会导致植株由于非生物胁迫诱导产生的 ABA 合 成 受阻 ， 从而使植株适应胁迫的能力下降49。 茄 属 植物的 SUT4 在 质 膜 、 液泡 、 内质网中表达 ， 可能参与调控茄科植物的生理节律 ， SUT4 发 生 突变会导致植物中乙烯的合成
39、不再 遵 守 白 昼 的 节 律29。 但 在 拟 南 芥 的 研 究 中 ，AtSUT4 和 AtSUT2 与 一 些非生物胁迫的耐受性相关 ， 这两者可以通过蔗糖信号来调控 ABA-依 赖 的途径 ， 进而来响应非生物胁迫11,50。 烟 草 蔗糖转运蛋白 NtSUT1 的 过 表达可以提高烟草细胞对铝离子的耐受性51。 蔗 糖 转运蛋白除了转运蔗糖外还具备其他的功能 ， 拟南芥 AtSUT2 可 以 转运麦芽糖和配糖物 ， 如熊果苷 、 水杨苷等52。 AtSUT9 可 以 转运蜗牛素 、 水杨苷 、 麦芽糖等52。3 植 物 蔗糖转运蛋白的调控3.1 蔗 糖 转运蛋白的转录水平调节植物
40、蔗糖转运蛋白受不同的代谢产物和相关基因的调控 ， 是植物能够适应外界刺激 （温度 、 光照 、光周期 、 病虫害等胁迫 ）的应答机制之一6。 研 究 发现 ， 蔗糖能通过一些特异的启动子对蔗糖转运蛋白的转录水平进行调节 ， 如受蔗糖诱导的 patatin 启动子 和韧皮部特异表达的 rolC 启 动 子53。 SnRKs( Sucrose nonfermenting -1 （SNF1） -related proteinkinases）家 族 基因被认为与调控代谢和响应胁迫相关 ， 其中 SnRK1 主 要 作用于调控碳代谢和能量状态的过程54-55， 而 SnRK2、 SnRK3 受 胁 迫调
41、节 ， 参与 ABA 介 导 的信号途径56。 SnRK2 激 酶 的负调控因子磷酸酶 PP2C 在 ABA 的 调 控下可以使 PYR/PYL/RCAR 蛋 白 结合并抑制 PP2C， 使 SnRK2 能 自激 活 ， 磷酸化下游的转录因子 （ABF/AREB）， 促 进ABA 应 答 基因的转录57-59。 拟 南 芥中 SnRKs 基 因 的表达受 AtSUT2、 AtSUT4 和 AtSUT9 的 调 控40,49， 而SnRKs 基 因 在小麦中参与蔗糖信号调控途径60。AtSUT2 和 AtSUT4 基 因 在拟南芥中被证明是受胁迫诱导 ， 同时蔗糖转运蛋白基因家族成员 AtSUT
42、3调 控 AtSUT2 和 AtSUT4 基 因 的表达40。 SUT4 的 表达 影 响 一 些 生 物 钟 调 控 相 关 的 基 因 （ 如 StFT、StSOC1、 StCO）的 表 达 ， 这些生物钟相关基因参与调控光周期依赖的块茎组织器官发育29（图 3）。 在种 子的萌发和生长过程中 ， AtSUT9 基 因 受低浓度的蔗糖诱导 ， 该基因的缺失还会抑制一些响应低蔗糖信号相关基因的表达 ， 同时还会抑制一些受ABA 诱 导 的基因 （如 SnRk2.2/3/6, ABF2/3/4, ABI1/3/4, RD29A, KIN1 和 KIN2）的 表 达49。 黑 麦 草的LpSUT
43、2 被 认 为是在亚细胞水平上参与调控蔗糖和果糖的信号途径 ， 影响植物落叶61。 双 分 子荧光互补实验证明 ， 蕃茄中的 SlSUT2 参 与 调控油菜素类固醇信号 ， 影响灌木菌根的形成62。蔗糖 转运蛋白基因的表达除了受相关基因的调节外 ， 还受某些筛部移动信号的调节 ， 如蔗糖分张 清等 ： 植物蔗糖转运蛋白研究进展 197- -第 37 卷热 带 作 物 学 报Far red light： 远 红 光 ， PhyB： 光 敏 色素 B， RBP： 受 RNA 结 合 蛋白保护 ， Sequence-specific mRNA decay by ribonucleases： 序 列
44、特异的 mRNA 被 核 糖核酸酶降解 。图 4 StSUT4 在 光 敏色素 B 依 赖 的途径响应红光 /远 红 光照射的减弱 ， 其 mRNA 的 稳 定性在转录后水平可能受 SUT4核 糖 核酸降解酶或者 RNA 结 合 蛋白的调控74Fig.4 Stability of StSUT4 mRNA might be affected post-transcriptionally either by SUT4-degrading ribonucleases orby protection via RNA-binding proteins in a phyB-dependentmanner
45、in response to reduced red:far red light ratio74子 、 赤 霉 素 、 细胞分裂素 、 miRNA 以 及 其他的一些小分子存在于韧皮部汁液中 ， 构成了筛部长距离运输的信号63， 欧 洲 油菜的导管渗出液中可以检测到 18 个 不 同家族的 32 个 miRNA64， 其 中 miR172在 许 多植物中被认为与调控开花有关65-66， 在 马 铃薯中过表达 miR172 可 以 促进开花 、 加速诱导块茎形成67， 这 与 StSUT4 在 RNAi 作 用 下下调表达产生的结果一样 ， 可能是因为 miRNA 参 与 调控光敏色素 B 的
46、下 游途径 ， 从而影响 GA 信 号 途径中的BEL5 的 表 达68。 通 过 共 注 射 南 瓜 中 的 RNA-binding 韧皮 部蛋白 CmPP16 发现 StSUT1 mRNA可 以 通过胞间连丝结构在细胞间移动69。 南 瓜 的CmSUT1 mRNA 可 以 在菟丝子与其宿主植物南瓜之间 进 行 移 动70。 菠 菜 SoSUT1、 番 茄 SlSUT1 的mRNA 都 被 证实在韧皮部中可以流动28。 用 35S 融合 表 达 SoSUT2 使 其 带有 c-myc 标 签 但不含 UTR区 域 ， 仍 然能在韧皮部汁液中检测到 SoSUT2 的mRNA， 说明 3和 5U
47、TR 不是 SoSUT1 mRNA 通过胞 间连丝所必须的28。 迄今 为此 ， 人们在用 3 种不同 的方法证明蔗糖转运蛋白的 mRNA 至 少 可以在拟南芥 、 南瓜 、 马铃薯 、 番茄 、 烟草 5 种 植 物的韧皮部流动28,70-71， 但 韧 皮部中蔗糖转运蛋白 mRNA的 作 用机理到现在为止还不是很清楚 ， 这些 mRNA是 否 会被运回伴细胞中翻译需要进一步探究 。3.2 蔗 糖 转运蛋白的转录后调节蔗糖转运蛋白的 mRNA 半 衰 期比较短 ， 通常为 60130 min28,72， 受 生 物钟节律和白昼节律的调控31,73。 研 究 认为可以通过调控蔗糖转运蛋白的mR
48、NA 稳 定 性来调节其表达水平 ， 环己酰亚胺是一种基因翻译抑制剂 ， 也可以影响 SUT mRNA 的 稳定 性 ， 当 SUT1 的 翻 译被抑制而导致其 mRNA 变 得不 稳定时 ， SUT2 和 SUT4 mRNA 的 积 累增加到了原来的四倍 ， 而同时加入放线菌素 D 和 环 己酰亚胺 可 以 增 加 SUT2 和 SUT4 转 录 本 的 稳 定 性28。SUT4 和 SUT2 的 RNA 结 合 蛋白可能在转录后水平上参与调控 StSUT4 mRNA 的 稳 定性 （图 4）， 这 可能会影响转录本在细胞间或者长距离的运输74； 在红 光 /远 红 光照射减弱或者遮阴的条件
49、下 ， StSUT4的 mRNA 在 源 叶中大量积累 ， 下调 StSUT4 的 表 达可以缓解避荫综合征73（这 种 综合症是指在高密度光照条件下 ， 增加红光 /远红 光比率会促进植株茎的伸长并诱导植株提前开花 ）， 而增加远红光照射和用放线菌素 D 处 理 都会导致 StSUT4 mRNA 大 量积 累 ， 这可能是由于增加了转录本的稳定性 ， 但没有增加转录活性73。 StSUT4 可 能 参与了光敏色素 B依 赖 的途径 ， 启动了避荫响应机制以至于远红光照射可以增加 StSUT4 转 录 本的半衰期 ， SUT4 的 mRNA在 乙 烯和赤霉素处理的条件下积累 ， 这说明 SUT4可 能 参与连接光照信号途径和激素信号途径73。3.3 蔗 糖 转运蛋白的翻译后调节在高等植物中 ， 蛋白质互作在蔗糖转运蛋白的翻译后水平调控中起到了决定性的作用75， 比如 形
