1、昆虫学报 2015,12(58),1322-1330 基于四种金龟的昆虫后翅关节骨片三维形态复杂性研究 杨海东 白明 李莎 路园园 马德英 新疆农业大学农学院农林有害生物监测与安全防控重点实验室 中国科学院动物研究所中国科学院动物进化与系统学院重点实验室 导出/参考文献 关注 分享 收藏 打印 摘 要： 【目的】昆虫的翅非常精巧与灵活,翅脉及翅关节的形态及功能长久以来受到众多领域科学家的广泛关注。由于历史条件的限制,昆虫翅的研究主要集中在翅脉,即使少量的有关翅关节形态的研究也主要是停留在二维形态数据分析的层面上。更重要的是,各骨片内部形态结构还未见报道。本研究的目的就是为了重建翅关节骨片内部和
2、外部复杂的三维形态结构,全面呈现利用传统形态学方法无法获得的形态学信息,进而深入探究昆虫翅的形态与功能的关系。【方法】本文利用显微 CT 对鞘翅目 4 种金龟进行了扫描,通过计算机三维重建技术,对折叠和展开状态时后翅关节各个骨片(第 1,2 和 3 腋片及中片)的内部和外部的三维形态进行研究,展示和分析昆虫翅关节内部与外部形态结构和空间运动的复杂性。【结果】翅关节骨片的三维重建模型及虚拟切面图展示了其复杂的外部形态,主要表现在表面曲率的不均匀变化和部分结构的互相遮挡两个方面。前者主要表现骨片表面具有突起、沟槽、弯折以及外长物等。后者指各骨片均呈现了不同程度的弯折,有的弯折还会互相接触,最终形成
3、筒状结构,这样不可避免造成部分结构被遮挡或包裹。三维重建模型的断层图显示了翅关节骨片并非是实心的结构,而是分为两层:靠近表皮的为高度骨化的外骨骼,而靠近骨片核心则为疏松的类似海绵状结构。本文还展示了各个骨片在后翅折叠状和展开状态下的空间位置,并对所研究的 4 个科的翅关节骨片的三维形态进行了比较。【结论】翅关节骨片具有复杂的内部和外部形态结构。关节骨片的内部海绵结构和外层强烈骨化的双层结构,可能与其尽量减小骨片的重量和节约运动能量,同时又尽量保持骨片的刚性结构的形态适应策略有关。此类形态适应在材料学、空气动力学等领域具有重要的仿生学意义。关键词： 金龟; 功能形态学; 翅关节; 骨片; 显微
4、CT; 三维重建; 作者简介：杨海东,男,1988 年 10 月生,河北唐山人,硕士研究生,研究方向为形态适应进化;E-mail:作者简介：白明;E-mail:;作者简介：马德英 收稿日期：2015-08-05基金：国家重点基础研究发展计划(“973”计划)项目(2011CB302102)A study of the three-dimensional morphological complexity of insect hindwing articulation based on four scarab species( Coleoptera:Scarabaeoidea)YANG Hai-D
5、ong BAI Ming LI Sha LU Yuan-Yuan MA De-Ying Key Laboratory of the Pest Monitoring and Safety Control on Crop and Forest at Universities of Xinjiang Uygur Autonomous Region,College of Agronomy, Xinjiang Agricultural University; Key Laboratory of Zoological Systematics and Evolution,Institute of Zoolo
6、gy,Chinese Academy of Sciences; Abstract： 【Aim】Insect wings are very delicate and flexible. The morphology and function of veins and wing articulation has long aroused wide concern of scientists in many fields. Due to limitation of historical conditions,the studies of insect wings mainly focused on
7、vein morphology. Even the small amount of wing articulation morphology studies mainly stayed on the analysis of two-dimensional data. Furthermore,there is no report on the internal structures of the sclerites of insect wing articulations. The aim of this study is to reconstruct the internal and exte
8、rnal three-dimensional morphology of the sclerites of insect wing articulations. The entire morphological information of the very complicated three-dimensional structures will be gained which is impossible to be demonstrated using traditional research methods. Thus,the relationships between the inse
9、ct wing morphology and function could be inferred. 【Methods】Four scarab beetle species from four families of Scarabaeoidea were scanned using Micro CT. The three-dimensional morphology of sclerites of wing articulations including the 1st,2nd and 3rd axillary plates and median plate was reconstructed
10、 and analyzed. 【Results 】 The morphological complexity of sclerites of wing articulations was demonstrated with the rendering and virtual cut of the three-dimensional models. The uneven curvature changes of external surface and the overlap of some parts of sclerites were found. The former mainly inc
11、ludes the protrusion,groove,and bend of external surface. The latter mainly includes the contact of some parts forming a tubular structure and some structure is concealed. Furthermore,the double-layer structures of the sclerites of wing articulations were found. The external layer is highly dense an
12、d solid,while the internal is a sponge-like structure. The relative spatial positions of folded and unfolded states of the sclerites were displayed in a three-dimensional way. The morphology of wing articulations of four species was compared. 【Conclusion】Insect wing articulations are complex in inte
13、rnal and external morphology. Double-layer structure and the sponge-like internal structure may be related to the morphological adaptation strategy on minimizing the weight,saving energy in the movement and maintaining a rigid structure at the same time. Such morphological adaptations may have bioni
14、cs significance for materials science,aerodynamics and some other fields.Keyword： Scarabs; functional morphology; wing articulation; sclerite; micro CT; three-dimensional reconstruction; Received： 2015-08-05昆虫是地球上种类最繁盛的生物,其中一个重要原因就是昆虫通常具有飞行能力。昆虫的翅非常精巧与灵活,翅脉及翅关节的形态及功能长久以来受到众多领域( 包括非生物学领域) 科学家的广泛关注( 孙
15、元等,2004) 。昆虫的飞行主要依赖翅的拍动或滑行,而翅上的翅脉是显而易见的特征,因此翅脉的形态很早就为人类所认知。再加上翅脉的二维图像较容易获取,故翅脉的研究远比翅关节的研究起步早、涉及类群多且深入( Bai et al.,2011,2012) 。翅关节作为连接胸部与翅之间的枢纽,能够将胸部肌肉产生飞行的动力传递到翅上,继而通过翅的倾折、旋转和上下拍动等动作实现飞行功能。因此,在昆虫飞行过程中,翅关节与翅膜一样,都起到了至关重要的作用( Browne and Scholtz,1994) 。而翅从折叠状态到展开状态,以及飞行过程中翅的控制与调整,这些复杂的动作也都需要翅关节骨片的直接参与(
16、Forbes,1926; Snodgrass,1935; Haas and Wootton,1996; Wootton et al.,2003; Haas,2006; Hrnschemeyer and Willkommen,2007; Willkommen and Hrnschemeyer,2007; Muhammad et al.,2010) 。 此外,有些昆虫的翅从折叠到展开,除了翅关节的参与外,还需要其他结构辅助。如 Haas( 2003) 发现了革翅目后翅的展开需要通过尾须来辅助完成,其后翅是分阶段逐步打开,其过程相当缓慢,而折叠的过程则仅依赖翅的自身弹性而实现。现有的证据已经证实了革
17、翅目的翅是由简单的、非折叠型的翅逐步进化形成如此复杂的结构与机制。古翅类昆虫只有非常简单的翅关节来飞行,而且在休息时翅不能折叠于背上。新翅类昆虫休息时翅能够折叠于背上,其翅关节也相应地进行了显著分化。新翅类昆虫翅关节由腋片( axillary,Ax) 和中片( median plate,M) 组成。腋片是一组( 3 或 4 片) 位于腋区的骨片。第 1 腋片( 1Ax) 内接前背翅突( anterior wing process,AWP) 及背板侧缘,外面前方与亚前缘脉相接,后方与第 2 腋片( 2Ax) 相接。第 2 腋片内接第 1 腋片,外侧前端顶接径脉,中部相接中片,后端直接第 3 腋片
18、( 3Ax) ,腹面有一凹陷与腹翅突( ventral wing process,VWP) 相接。第 3 腋片内前角支接第 2 腋片,内后角支接后背翅突( posterior wing process,PWP) ,前缘接内中片,外角支接臀脉基部,此片是使翅转动与折叠的重要骨片。第 4 腋片( 4Ax) 只有少数昆虫才有。中片为两块骨化程度较弱的骨片。内中片( inner median plate,IM) 内接第 2 腋片,后接第 3 腋片,外与外中片( outer median plate,OM) 相支接。外中片内与内中片相支接,外与中脉及肘脉相接。中片在翅的折叠中也起着重要作用( Snodg
19、rass,1935) 。翅脉和翅关节作为重要的特征系统,在分类和系统发育领域具有举足轻重的意义( Kukalov-Peck and Lawrence, 1993; Browne and Scholtz, 1994, 1995; Ninomiya and Yoshizawa,2009; Bai et al., 2011,2012; Geisler,2012 ) 。 由于历史条件的限制,翅关节的研究方法通常与翅脉相同,都是停留在二维形态数据分析的层面上。最多是提供了翅关节骨片的特征状态编码,翅关节骨片的三维形态学研究非常罕见。而仅仅通过肉眼观察,人们不难发现翅关节骨片具有非常复杂的三维形态结构。而
20、传统的研究方法会造成一方面二维照片无法表现全面的形态信息,另一方面不同的研究者在拍摄照片时也会不可避免地造成较大的误差。更重要的是,各骨片内部形态结构还未见报道。现代形态学方法可以较好地解决上述问题。本研究选择昆虫纲中种类最繁盛的类群鞘翅目昆虫( 俗称甲虫) 为研究对象。甲虫的前翅骨化,形成了坚硬的鞘翅,后翅延伸变大,并可通过横向和纵向的折叠,藏于鞘翅之下。在长期的进化过程中,甲虫的后翅得到了不同程度的发展,部分种类的翅脉、折叠能力和方式有了进一步的提升。更重要的是甲虫的翅关节骨片结构异常复杂且骨化较强。这些适应进化的结果,致使甲虫的飞行能力得到了加强,推动了甲虫的高度多样化( Haas an
21、d Beutel,2001; Geisler et al.,2014) 。因此,作为一类具有典型意义的代表类群,研究甲虫翅关节有助于我们理解昆虫翅关节三维形态复杂性。本文利用显微 CT 对鞘翅目 4 种金龟进行了扫描,通过计算机三维重建技术,对折叠和展开状态时后翅关节各个骨片的内部和外部的三维形态进行研究,展示昆虫翅关节内部与外部形态结构和空间运动的复杂性。 本文不但为后续开展大规模的三维几何形态学研究进行了前期探索,而且有助于深入理解后翅关节骨片的功能形态,并对材料学、空气动力学等领域亦有借鉴意义。1 材料与方法1. 1 样品准备根据飞行能力强弱,并兼顾类群的原则,本实验以 4 种金龟为研究
22、对象,涵盖了金龟总科( Scarabaeoidea) 4 个科( 表 1) 。花金龟在金龟总科中属飞行能力较强的类群,其飞行时甚至可以将鞘翅闭合飞行。其他 3 种金龟飞行能力稍弱。更重要的是,后翅骨片在分类和系统发育中扮演了重要角色,我们选样时也尽量涵盖更多的科级阶元,期望探究所研究的这 4 个科中是否存在相同的规律。所选样的标本为酒精浸泡标本。为便于解剖,解剖前需对标本进行回软。通过将样本置于 60 80 的热水中,浸泡 10 20 min 开始解剖实验。正式解剖之前,我们需要先将回软后的虫体进行固定处理。首先将鞘翅拨开,然后用大头针将虫体固定在聚苯乙烯泡沫板上。接下来将后翅展开且临时固定在
23、聚苯乙烯泡沫板上。之后在体视镜下,用解剖刀、解剖剪或细解剖针沿翅基部将后翅取下。为了保持翅基骨片的完整性,此时可切下后胸背面部分与翅关节相连的结构。最后将取下的后翅置于培养皿中,用镊子和解剖针将翅关节的 3 个骨片小心剥离出来。凭证标本保存在中国科学院动物研究所。表 1 材料信息 Table 1 Information of studied specimens 下载原表 1. 2 拍照用数码相机( NIKON 5200D) 和超景深三维数码显微镜( KEYENCE VHX-600) 拍摄不同景深的后翅整体和翅关节图像( 后翅 7 8 张,翅基 12 15 张) 。拍摄后的图像用 Helicon
24、focus 2. 0 软件叠加合成,最终得到一张清晰图片。1. 3 显微 CT 成像将后翅置于培养皿中,将 3 个腋片分别从后翅上剥离,尽量将每个腋片清理干净( 否则对显微 CT 扫描结果造成影响,不利于后期三维图像数据的处理) 。将清理干净的 3 个腋片样本分别至于显微 CT 成像系统( X-radio 400,中国科学院动物研究所,北京) 的样品台上,设定扫描参数( 60 kev) ,在 4 或 10 镜头下扫描样本,保存图片。1. 4 图像处理使用 Amira 5. 2. 2 软件对显微 CT 数据进行计算机三维重建,得到的三维图像用 Geomagic Studio12 软件进一步优化处
25、理完成。后翅及翅基二维图片用Adobe Photoshop CS6 软件排版。图 1 杰氏粪金龟的后翅及翅关节形态 Fig. 1 Morphology of wing base and hindwing of Phelotrupes jendeki 下载原图A:背面观 Dorsal view;B:后翅基部 Base of hind wing;C:后翅 Hind wing.1Ax:第1 腋片 1st axillary plate;2Ax:第 2 腋片 2nd axillary plate;3Ax:第 3 腋片3rd axillary plate;M:中片 Median plate;IM:内中片
26、Inner median plate;OM:外中片 Outer median plate;BSc:亚前缘脉基部 Base of subcosta;HP:肩片Humeral plate;BR:径脉基部 Base of radius;BM:中脉基部 Base of media;BCu:肘脉基部 Base of cubitus;BA:臀脉基部 Base of anal vein.2 结果2. 1 后翅关节骨片的比较形态学金龟后翅第 1 腋片( 1Ax) 是一个骨化程度很强的骨片,分为 3 部分: 头部( head) 、颈部( neck) 和尾部( tail) ( 图 1 3) 。头部通常宽阔,前端有
27、 1个浅凹陷,两侧具有 2 个齿,骨化程度很强且膨胀的亚前缘脉基部( BSc) 与此浅凹陷形成关节。颈部一般较为细长,而尾部较颈部宽大,近端与前背翅突形成关节,远端与 2Ax 形成关节,后端边缘平直或凹陷、且长度变化。第 1 腋片头部前端均向右后方延伸, LUC 前端边缘较平滑,而 GEO,PAS 和 SCA 前端边缘凸起; LUC 和 SCA 头部后端较前端收缩; LUC 和 PAS 第 1 腋片头部外侧边缘较宽阔,而SCA 变得狭窄; GEO 第 1 腋片头部内侧顶角呈锐角,其他 3 个呈直角或近直角; GEO 头颈连接处内侧边缘显著凹陷,而 PAS 和 SCA 较平滑; LUC 第 1
28、腋片颈部变长; GEO 和 LUC 第 1 腋片尾部后端较前端膨胀,而 PAS 尾部外端较内端伸长,内端拱形前后端收缩,内端收缩; GEO 外端拱形前后端收缩; PAS 第 1 腋片尾部边缘凹陷,LUC,GEO 和 SCA 的尾部边缘较平直。金龟后翅第 2 腋片( 2Ax) 分为 3 部分,即宽阔且骨化的两侧叶部: 内叶( proximal lobe) 和外叶( distal lobe) 、细长重度骨化的中间脊( ridge) 以及与径脉基部连接的臂( 图 1) 。2Ax 前端通过臂与径脉基部相连,中间脊与1Ax 尾部远端咬合形成关节, 左侧叶部分延伸至 1Ax 尾部腹面,后远端与中片相连,后
29、端与 3Ax 相连。GEO 的第 2 腋片长度小于宽度,而 LUC,PAS 和 SCA 的正好相反; 内叶前端均朝向左方,位于中间脊中部,PAS 内叶后端边缘凸起, 而GEO,LUC 和 SCA 均较平直; LUC,PAS 和 SCA 外叶前缘缩短; 除 PAS 外,外叶前后端均收缩; 外叶顶角尖锐,位于中间脊中部; 中间脊前段朝向前方或左前方,后段朝向后方或右后方; 除 GEO 外,中间脊顶点宽度均较狭窄。金龟后翅第 3 腋片( 3Ax) 是一个近似于三角形的骨片,分为 3 部分: 前端较圆形头部( head) 、升高的颈部( neck) 和各种长度的狭窄的尾部( tail) ( 图1) 。
30、3 部分紧密融合在一起,通常具有缝、沟或槽。 3Ax 头部分别与 Cu 脉基部( BCu) 和 A 脉基部( BA) 相连形成关节并控制 Cu A 脉和 AA 脉,有时也与中片相连。3Ax 颈部与 1Ax 间接相连,与 2Ax 后端直接相连或靠近。GEO 和 SCA 第 3腋片头部前端较宽阔,除 GEO 外,前端表面在腹面方向延长,凹陷; 第 3 腋片头部内侧边缘均微弱凸起或平直; GEO 和 LUC 由单叶或极其微弱的双叶组成,而 PAS和 SCA 则由明显的双叶组成; GEO 和 LUC 的头部湾缺失,而 PAS 和 SCA 有微弱的头部湾; PAS 的第 3 腋片头颈连接部收缩,而其余
31、3 科较宽阔; 尾部方向均正常。金龟后翅中片( median plate) 两部分: 内中片( inner median plate,IM) 和外中片( outer median plate,OM) ( 图 1) 。每部分分别与中脉基部的 BMA 和BMP 相连形成关节。中片位于两个重要腋片的中间,是 1Ax + 2Ax 与 3Ax 形成关节的中介,参与翅折叠和翅伸展。中片骨化程度较弱,形态变异很大。 在 GEO和 PAS 中,内外中片融合,呈整片状与第 2 腋片尾部、第 3 腋片及中脉基部相连; 而在 LUC 和 SCA 中,内外中片分界明显,LUC 内外中片呈三角形排列,而 SCA 内外中
32、片变得细长。2. 2 折叠与展开状态下后翅关节骨片的空间相对位置变化比较折叠状态下,第 3 腋片的头部覆盖在第 1 腋片的尾部上; 中片折叠,内外中片相互贴近; 轭区和臀区折叠于臀前区下。翅在展开过程中,第 3 腋片在肌肉的牵引下被逐渐拉伸,使其向身体外侧移动,与身体成近似直角的夹角; 内外中片也随之被拉直、展开; 轭区、臀区随之展开( 图 2) 。图 2 锹甲后翅折叠( A C) 和伸展( D F) 时关节骨片的空间相对位置变化比较 Fig. 2 Comparison of relative positions of wing base sclerites in folding ( A -
33、C) and unfolding ( D - F) situations of Prosopocoilus sp. 下载原图IM:内中片 Inner median plate;OM:外中片 Outer median plate;1Ax-3Ax:分别为第 1-3 腋片 1st-3rd axillary plates,respectively.紫色骨片为第 1 腋片,淡蓝色骨片为第 2 腋片,绿色骨片为第 3 腋片,黄色骨片为中片。1Ax is in purple,2Ax in light blue,3Ax in green,and the median plate in yellow.2. 3
34、后翅关节骨片形态复杂性通过对本文研究的 4 种金龟的后翅关节骨片进行三维重建,我们发现这些骨片具有复杂的内部和外部形态,而且都为外部紧实而内部疏松的结构。 后翅关节骨片的三维重建模型展示了其复杂的外部形态,主要表现在表面曲率的不均匀变化和部分结构的遮挡两个方面( 图 3 6) 。前者主要表现骨片表面具有突起、沟槽、弯折以及外长物等。切面图中展示了各骨片均呈现了程度不等的弯折,有的弯折还会互相接触,最终形成筒状结构,这样不可避免造成部分结构被遮挡或包裹,甚至无法从外部进行观察。虽然翅关节骨片的骨化程度很高,但其并非是实心的结构。我们以锹甲后翅关节骨片为例,展示了该种的 CT 横截面图及三维重建模
35、型的断层图( 图 3 6) 。我们发现本文研究的 4 个样本中,关节骨片的内部结构都分为两层。靠近表皮的为高度骨化的外骨骼。而靠近骨片核心则为为疏松的类似海绵状结构。图 3 锹甲第 1 腋片内部和外部形态图 Fig. 3 Internal and external morphology of the 1st axillary plate ( 1Ax) of Prosopocoilus sp. 下载原图A,D,G:第 1 腋片完整三维模型 Complete 3D models of 1Ax;B,E,H:原始 CT 横截面图,示腋片内部疏松结构 Original CT slice of 1Ax,i
36、nternal spongy structures;C,F,I:三维重建模型虚拟切面图,示腋片内部疏松结构 Virtual cut of 3D models of 1Ax,internal spongy structures.3 讨论3. 1 翅关节骨片三维形态学研究的优越性翅关节骨片的形态结构复杂多样,每个骨片都并非规则的形状,通过二维图像很难展现立体特点( Browne and Scholtz,1994) 。而传统的形态描述很难准确表达骨片的形态信息,不免会陷入信息传递模棱两可的境地。再加上类群间翅关节骨片的差异较大,所需要专业知识较多,有时很难理解研究者想要说明的具体形态结构。况且用于形
37、态学分析的二维图像要求在同一角度下进行拍照,而不规则形状的样本很难确定一个固定的平面( 白明和杨星科, 2007; 白明等,2014 ) 。这不但给图像的获取带来非常大的困难,而且降低了数据获取的准确性,进而使分析结果的可靠性下降。而通过现代形态学方法中的显微 CT 和计算机三维重建方法,可以近乎完美地还原样本的原有形态,使样本各部分的形态结构特点一目了然。三维图像数据可以保存为方便共享的 3D PDF 文件格式,该文件中三维模型可以随意翻转,样本的整体特征都可以清清楚楚地观察到。 即使是二维图像很难获取的内部结构,三维图像也能够尽量真实地展现。所以,昆虫形态结构的三维可视化可以准确反映相关结
38、构的形状、大小、立体几何形状以及与其他结构的空间关系等形态学信息, 是未来甲虫乃至昆虫功能形态学研究的重点。3. 2 三维几何形态学研究利用计算机三维重建方法可以获取翅关节骨片的三维形态,并可以对类群间的形态差异进行直观的比较。但这样的比较仍然是定性比较,并非定量比较。利用三维几何形态学方法,可对三维重建后的三维图像进行定量比较分析( 白明和杨星科, 2014) 。因本文只涉及到了 4 个样本,无法利用三维几何形态学方法进行分析。但我们已经获取了其他金龟种类的数据,未来将对金龟总科后翅关节骨片的三维形态变异进行系统研究。相关几何形态学结果,也可与支序系统学的研究结果相结合,这将为后翅关节骨片的
39、形态进化提供有力依据。建议其他类群也开展相应的研究,并通过类群间的结果比较,促进昆虫翅关节骨片的起源于进化研究。图 4 锹甲第 2 腋片内部和外部形态图 Fig. 4 Interal and external morphology of the 2nd axillary plate ( 2Ax) of Prosopocoilus sp. 下载原图A,D,G:第 2 腋片完整三维模型 Complete 3D models of 2Ax;B,E,H:原始 CT 横截面图,示腋片内部疏松结构 Original CT slice of 2Ax,internal spongy structures;C,
40、F,I:三维重建模型虚拟切面图,示腋片内部疏松结构 Virtual cut of 3D models of 2Ax,internal spongy structures.图 5 锹甲第 3 腋片内部和外部形态图 Fig. 5 Interal and external morphology of the 3rd axillary plate ( 3Ax) of Prosopocoilus sp. 下载原图A,D,G:第 3 腋片完整三维模型 Complete 3D models of 3Ax;B,E,H:原始 CT 横截面图,示腋片内部疏松结构 Original CT slice of 3Ax,
41、internal spongy structures;C,F,I:三维重建模型虚拟切面图,示腋片内部疏松结构 Virtual cut of 3D models of 3Ax,internal spongy structures.图 6 金龟总科三科的后翅骨片三维形态图 Fig. 6 The 3D models of wing base sclerites from three scarabaeoid families 下载原图A-C:金龟科 Scarabaeidae;D-F:粪金龟科 Geotrupidae;G-I:黑蜣科Passalidae.A,D,G:第 1 腋片完整三维模型 Comple
42、te 3D models of1Ax;B,E,H:第 2 腋片完整三维模型 Complete 3D models of 2Ax;C,F,I:第 3 腋片完整三维模型 Complete 3D models of 3Ax.3. 3 功能形态学研究昆虫翅关节是参与飞行的重要器官,其形态与功能的关系是重要的科学命题,并且在工程学和仿生学领域具有重要的研究意义( 孙元等,2004) 。本文发现了关节骨片内部的双层结构,我们认为外面的致密结构应该是来源于外胚层,而内部的海绵状组织可能不来自外胚层。但是否确实是这样,需要发育生物学方面的证据支持。这样的结构很可能在甲虫,乃至昆虫中是较为普遍的现象。采用这样的
43、形态适应策略,可能与其尽量减小骨片的重量和节约运动能量,同时又尽量保持骨片的刚性结构有关。 而此类形态适应在材料学、空气动力学等领域具有重要的仿生学意义。参考文献Bai M,Ahrens D,Yang XK,Ren D,2012.New fossil evidence of the early diversification of scarabs:Alloioscarabaeus cheni(Coleoptera:Scarabaeoidea)from the Middle Jurassic of Inner Mongolia,China.Insect Science,19(2):159-171
44、. Bai M,McC ullough E,Song KQ,Liu WG,Yang XK,2011.Evolutionary constraints in hind wing shape in Chinese dung beetles(Coleoptera:Scarabaeinae).PLoS ONE,6(6):e21600. Bai M,Yang XK,2007.Application of geometric morphometrics in biological researches.Chinese Bulletin of Entomology,44(1):143-147.白明,杨星科,
45、2007.几何形态测量法在生物形态学研究中的应用.昆虫知识,44(1):143-147 Bai M,Yang XK,2014.A review of three-dimensional(3D)geometric morphometrics and its application in entomology.Acta Entomologica Sinica,57(9):1105-1111.白明,杨星科,2014.三维几何形态学概述及其在昆虫学中的应用.昆虫学报,57(9):1105-1111 Bai M,Yang XK,Li J,Wang WC,2014.Geometric morphometr
46、ics,a super scientific computing tool in morphology comparison.Chinese Science Bulletin,59:887-894.白明,杨星科,李静,王文成,2014.几何形态学:关于形态定量比较的科学计算工具.科学通报,59:887-894 Browne DJ,Scholtz CH,1994.The morphology and terminology of the hind wing articulation and wing base of the Coleoptera,with specific reference t
47、o the Scarabaeoidea.Systematic Entomology,19(2):133-143. Browne DJ,Scholtz CH,1995.Phylogeny of the families of Scarabaeoidea(Coleoptera)based on characters of the hindwing articulation,hindwing base and wing venation.Systematic Entomology,20(3):145-173. Forbes WTM,1926.The wing folding patterns of
48、the Coleoptera.Journal of the New York Entomological Society,34(1):42-68. Geisler T,2012.Analysis of the structure and mechanism of wing folding and flexion in Xylotrupes gideon beetle(L.1767)(Coleoptera,Scarabaeidae).Acta Mechanica et Automatica,6(3):37-44. Geisler T,RosikoP,Sochacki W,Topczewska S
49、,2014.Functional and structural analysis of wing folding mechanism based on cockchafer(Melolontha melolontha).Acta Mechanica et Automatica,8(3):129-135. Haas F,2003.The evolution of wing folding and flight in the Dermaptera(Insecta).Acta Zoologica Cracoviensia,46(10):67-72. Haas F,2006.Evidence from folding and functional lines of wings on inter-ordinal relationships in Pterygota.Arthropod Systematics and Phylogeny,64(2):149-158. Haas F,Beutel RG,2001.Wing folding and the functiona
